Insights into the Evolution of Moth Pheromone Communication: Lessons from the European Corn Borer

Abstract

Chemical communication by means of sex pheromones is central to the mating systems of a wide range of

organisms. Because reproductive isolation is often based on pheromone differences, understanding how

pheromones diverge is necessary for a complete comprehension of the speciation process. Moths (Insecta:

Lepidoptera) contributes highly relevant examples to the theory of speciation because subtle chemical changes

in their sex pheromones may often be the initial triggers for population divergence, and lead to reproductive

isolation. Over the years, the European corn borer Ostrinia nubilalis and its congeners have become a model

system for investigating the genetics of pheromone communication systems and the role of sexual signals in

speciation. The Ostrinia system has received a lot of attention because of the naturally-occurring pheromone

polymorphism, and the relatively simple nature of the pheromone components which seemed amenable to a

reductionistic approach. The system has turned out to be surprisingly complex, because the genetic bases for

pheromone production by females, chemosensory responses by males, and behavioural responses by males have

been shown to be different.

In this thesis, I report on advances made on several fronts of the Ostrinia communication system. To

summarize, I describe the identification of the enzyme-encoding gene pgFAR which is responsible for

phenotypic variation in female pheromone production among O. nubilalis and allied species. The pgFAR gene

encodes a Lepidoptera-specific fatty acyl-CoA reductase that catalyzes the NADPH-dependent reduction of fatty

acyl substrates during the pheromone biosynthesis. I could show that (i) structural variation in the coding region

of the protein is tightly associated with variation in the substrate preference of the enzyme, (ii) the ratio of

pheromone components used by O. nubilalis and its congeners is modulated by the pgFAR activity, (iii) the

pgFAR gene experience positive Darwinian selection, and (iv) mutational changes at sites under selection cause

both gradual or saltational shift in the enzyme activity. I also explored whether pheromone-specific olfactory

receptors expressed on male antenna are candidate barrier genes involved in the differentiation between the

pheromone races of O. nubilalis. I found evidence that three sex-linked loci are under selection and well

associated with genetic differentiation between the races, suggesting that these genes are good candidate barriergenes

worth considering for measuring natural selection in the wild. Finally, I document the role played by a

male courtship pheromone in mate choice, and its implication on the evolution of female pheromone as a

consequence of gene sharing.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in French

La rencontre des sexes est une nécessité pour la majeure partie des organismes appartenant au règne animal. Au cours de l’évolution, différentes modalités sensorielles, comme la vue, l’ouie et l’odorat, sont apparues et ont été perfectionnées pour permettre aux organismes de percevoir l’environnement qui les entourent, et de communiquer. Reconnaître ses pairs de ses ennemis est une tâche cruciale pour la survie des individus de chaque espèce. Divers modes de communication ont évolué, chacun se basant sur une modalité sensorielle déterminée. La forme de communication la plus ancienne et la plus répandue est la communication chimique, c’est-à-dire celle qui est définie par l’emploi de molécules chimiques perçues par chémosensation (typiquement, le goût et l’odorat). Le terme phéromone décrit les molécules chimiques utilisées dans le cadre de la communication entre individus de la même espèce (intraspécifique) ; les phéromones sexuelles sont celles qui jouent un rôle dans le cadre de la reproduction des organismes. L’attraction des partenaires, le choix des partenaires ou encore l’identification de l’espèce font partie des rôles joués par les phéromones sexuelles. En outre, l’isolement reproductif entre espèces est souvent lié à l’utilisation de phéromones sexuelles différentes. Ceci est particulièrement vrai chez les insectes.

Les papillons de nuit ont très tôt attiré l’attention des scientifiques en raison du rôle central joué par les phéromones sexuelles dans leur système de reproduction. Dans la majorité des cas, les femelles émettent un bouquet de molécules phéromonales qui attirent les mâles par-delà des distances considérables de l’ordre de l’hectomètre voire du kilomètre ! Une fois arrivés à proximité de leur compagne d’un soir, les papillons mâles entament une danse prénuptiale. Chez certaines espèces, la parade sexuelle est accompagnée de l’émission de parfums aphrodisiaques permettant aux femelles d’évaluer leurs Don Juans ailés.

Une des questions fondamentales de la biologie évolutive moderne est de comprendre ce qu’il se passe lors de la naissance d’une nouvelle espèce lorsque deux groupes d’individus divergent pour former chacun leur propre espèce. En particulier, qu’arrive-t-il aux phéromones qui orchestrent la rencontre des sexes au cours de cette divergence ? Cette thèse adresse cette vaste question et apporte des éléments de réponse. Dans le cadre de ma recherche, j’ai employé comme modèle la pyrale du maïs Ostrinia nubilalis (Hübner) (Lepidoptera : Crambidae). En plus d’être un important ravageur du maïs en Europe et en Amérique du Nord, la pyrale est devenue une espèce de choix pour étudier les bases moléculaires et génétiques de la divergence d’un système phéromonal. En effet, il existe deux souches de pyrales qui diffèrent principalement par les phéromones qu’elles utilisent. En outre, le système est simple en apparence puisque seulement deux molécules entrent dans la composition du mélange phéromonal. La différence entre les souches vient de l’utilisation de proportions différentes.

Cette thèse rapporte mes contributions à une meilleure compréhension du système de communication de la pyrale du maïs. En résumé, je rapporte l’identification du gène pgFAR responsable de la différence observée au niveau des phéromones femelles. L’isolation du même gène chez des espèces apparentées à la pyrale révèle que celui-ci module aussi la proportionnalité des composés phéromonaux utilisés par ces autres espèces. L’évolution de ce gène apparaît donc directement liée à la diversification des types de phéromones utilisés dans le genre Ostrinia et, par extension, la spéciation au sein du genre. Par ailleurs, nos expériences démontrent que le changement dans la séquence de protéine d’un acide aminé particulier peut induire à lui seul un changement dans l’activité de la protéine qui conduirait à la production de phéromones différentes. J’ai également étudié la variation dans certains gènes encodant les récepteurs de la phéromone femelle que les mâles possèdent au niveau de leur système olfactif. Certains de ces gènes présentent des différences marquées entre souches, ce qui indique qu’ils ont un rôle dans la différence observée au niveau de la réceptivité des mâles aux phéromones femelles. Enfin, dans le dernier chapitre de la thèse, je décris l’identification de la phéromone sexuelle émise par les mâles durant la parade pré-copulatoire. Le parfum des mâles permet aux femelles d’identifier à quelle espèce ils appartiennent et de les choisir sur base de leur âge.

• author: Lassance, Jean-Marc
• supervisor: Christer Löfstedt; Bengt Olle Bengtsson
• opponent: Professor Mallet, James, University College London
• organization: Department of Biology; Pheromone Group (research group)
• publishing date: 2010
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology; Biological Sciences
• keywords: biosynthetic enzymes, evolution, Ostrinia nubilalis, mate choice, mate finding, olfaction, biosynthesis, speciation, moth, pheromone, olfactory receptors.
• pages: 150 pages
• defense location: Blå Hallen, Ekologihuset
• defense date: 2010-10-01 10:00:00
• ISBN: 978-91-7473-022-7
• project: Evolutionary mechanisms of pheromone divergence in Lepidoptera
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 2c7d5347-29ab-4c85-b3a9-ca44b7b838c8 (old id 1666920)
• date added to LUP: 2016-04-04 12:00:39
• date last changed: 2020-09-23 15:07:06