Advanced

Island biogeography and population divergence in the Skyros wall lizard

Runemark, Anna LU (2012)
Abstract (Swedish)
Popular Abstract in Swedish

Öbiogeografi och populationsdifferentiering hos Skyros murödla



Hur den fantastiska variationen som finns i naturen bildas är en fråga som länge fascinerat biologer. För mer än 150 år sedan inledde två välkända biologer, Charles Darwin och Alfred Russel Wallace, en brevväxling som skulle komma att bli startskottet för ett paradigmskifte. De hade båda fått idén om naturlig selektion medan de studerat öar på varsitt håll i världen. Jag tror inte att det är någon slump att både Darwin och Wallace fann inspirationen till sin gemensamma teori från studier av djur och växter på just öar. Antalet endemiska arter (d. v. s. arter som bara återfinns på ett enda ställe på Jorden) är 8,1... (More)
Popular Abstract in Swedish

Öbiogeografi och populationsdifferentiering hos Skyros murödla



Hur den fantastiska variationen som finns i naturen bildas är en fråga som länge fascinerat biologer. För mer än 150 år sedan inledde två välkända biologer, Charles Darwin och Alfred Russel Wallace, en brevväxling som skulle komma att bli startskottet för ett paradigmskifte. De hade båda fått idén om naturlig selektion medan de studerat öar på varsitt håll i världen. Jag tror inte att det är någon slump att både Darwin och Wallace fann inspirationen till sin gemensamma teori från studier av djur och växter på just öar. Antalet endemiska arter (d. v. s. arter som bara återfinns på ett enda ställe på Jorden) är 8,1 gånger högre på öar än på kontinenter för ryggradsdjur och 9,5 gånger högre för kärlväxter. Öar fungerar som naturliga laboratorier och barnkammare där ny biologisk mångfald skapas.



I den här avhandlingen har jag studerat de processer som bidrar till att skapa nya arter och ny biologisk mångfald. Jag har studerat Skyros murödla som bara återfinns på ön Skyros och omgivande småöar i den grekiska delen av den Egeiska arkipelagen. Skyros och småöarna var vid den lägsta havsnivån under den sista istiden en sammanhängade landmassa. De småöar jag har studerat har sedan dess isolerats av höjda havsnivåer. Trots att ödlorna på småöarna bara varit skilda från fastlandet under några tusentals år, vilket är en mycket kort tid i evolutionära sammanhang, är de väldigt olika varandra. Omslaget på framsidan av avhandlingen visar en del av den naturliga variationen hos arten.



I den första studien (Kapitel I) studerar vi hur länge ödlorna på de olika öarna varit isolerade från varandra och om ödlorna på öarna har utbytt gener med ödlor på andra öar eller på fastlandet efter det att de har blivit isolerade. Kunskap om detta är viktig för att kunna tolka de processer som har bidragit till den variation som finns hos populationerna (en population är alla individer av en viss art inom ett givet område). Studien visar att ödlorna på småöarna kring Skyros har isolerats när havsnivån höjts, och att de trots det korta avståndet till fastlandet inte utbyter gener med ödlepopulationen på fastlandet i någon större utsträckning.



Avhandlingens andra studie (Kapitel II) beskriver två aspekter av populationerna av Skyros murödla. Först beskriver vi hur öpopulationerna har förändrats i neutral genetisk variation (delar av den genetiska koden som inte kodar för någon produkt och därför inte direkt berörs av naturligt urval). Sedan beskriver vi de olika halsfärgsvarianterna som vi återfinner hos Skyros murödla. Vi undersöker om det som vi uppfattar som diskreta färger grupperas i olika grupper baserat på en statistisk metod. Metoden stöder att det finns sex diskreta halsfärgsvarianter. Till slut kombinerar vi skillnader mellan populationer i neutral genetisk variation med skillnader i frekvenser av olika halsfärger. Det visar sig att skillnader i frekvensen av halsfärgsvarianter och neutral genetisk variation samvarierar. Detta tyder på att genetisk drift, slumpmässigt urval av varianter, påverkar inte bara den neutrala genetiska variationen utan också frekvensen av olika halsfärgsvarianter hos Skyros murödla.



Ett av de evolutionära fenomen som är vanligt förekommande på öar är att små djur blir större och stora djur mindre. Det har till exempel funnits dvärgelefanter på öar, och de jättestora kommodovaranerna återfinns också på öar. I den tredje studien (Kapitel III) studerar vi om det finns någon generell storleksförändring hos ödlorna på öarna. För att öka förståelsen för vilka evolutionära processer som påverkar storleken studerar vi även färg och flyktbeteenden. Vi finner att ödlor på öarna generellt är större, grönare och mindre benägna att fly, och att variationen i dessa egenskaper är större på öarna än på fastlandet. Vi undersöker också om färgändringen är en anpassning för att matcha miljön på öarna bättre, men finner att ödlorna på öarna matchar sin bakgrund sämre än de på fastlandet. Tillsammans pekar de här observationerna på att färre rovdjur på öarna kan vara en del av förklaringen till storleksförändringen. I en systerstudie (Kapitel IV) undersöker vi också om den tillgängliga födan på öarna kan vara en del av förklaringen till att ödlorna blir större där. Vi finner en samvariation mellan andelen insekter i fällor som är hårda att äta och kroppsstorlek hos ödlorna. Ödlor från öarna har också högre bitstyrka än de från fastlandet. Andra förändringar hos de ölevande ödlorna är bredare huvud och förändrad huvudform, anpassningar som ger större bitstyrka. Anpassningarna i huvudform stöder också teorin om att hårdare föda på öarna har medverkat till den större kroppsstorleken hos ölevande ödlor. Tillsammans tyder de här två studierna på att minskad selektion för liten kroppsstorlek på grund av minskad rovdjursfauna och selektion för att kunna äta hårdare föda har samverkat och bidragit till utvecklingen av större kroppsstorlek hos öpopulationer av Skyros murödla.



Förutom att vara ekologiskt välanpassad är reproduktiv framgång och många ungar också viktigt för att ens anlag ska föras vidare till nästa generation. Denna process kallas sexuell selektion eller sexuellt urval. Reproduktiv framgång bestäms av hur ens karaktärer matchar preferenser hos det andra könet. I avhandlingens femte och sjätte studie studerar vi om sexuellt urval kan ha bidragit till skillnaderna mellan öpopulationerna. I Kapitel V undersöker vi om feromoner (luktämnen som ödlorna använder som sexuella signaler) och preferenserna för dessa har ändrats mellan populationer, eftersom lukt är viktigt för reptilers parningspreferenser. Vi finner att ödlor från öar tycker bäst om lukt från andra ölevande ödlor, medan fastlandsödlor tycker lika mycket om lukt från ölevande ödlor som från fastlandsödlor. Detta skulle potentiellt kunna bidra till att fastlandsödlor som kommer till öarna har svårare att hitta en partner. I Kapitel VI undersöker vi om preferenser för de två karaktärerna kroppsstorlek och halsfärgsvariant skiljer mellan populationerna. Både kroppsstorleken och frekvensen av halsfärgsvarianter skiljer mellan populationerna, och båda har visats vara viktiga för andra ödlearters parningspreferenser. Skillnader i preferenser mellan populationer skulle ha kunnat bidra till att förklara den stora mellanpopulationsvariationen för de karaktärerna hos Skyros murödla. Våra resultat visar att ödlehonor från alla populationer föredrar små hannar med orange hals, medan ödlehannarna inte uppvisar några preferenser. Studien visar att parningspreferenser inte ligger bakom mellanpopulationsskillnaderna i kroppsstorlek och frekvens av halsfärgsvarianter hos Skyros murödla.



Då vi finner mönster som tyder på att genetisk drift kan bidra till populationsskillnader i halsfärgsvariantfrekvenser hos Skyros murödla vill vi undersöka om samma mönster återfinns hos genetisk variation som är under starkt urval för att bevaras. I Kapitel VII studerar vi därför histokompatibilitetskomplexet, immungener som är under starkt urval för att vara mångfaldiga inom individen för att kunna binda till, och på så sätt skydda mot, många olika sjukdomar. Vi finner att mångfald hos immungener samvarierar signifikant med mångfald i neutral genetisk variation, samt att populationsstorleken påverkar mångfalden hos immungenerna. Det finns dock en tendens för mångfalden hos immungener att vara högre än förväntat som slumpmässigt utfall när populationsstorlekarna är små. Detta tyder på att naturligt urval överkommer genetisk drift och resulterar i en högre mångfald i immungener än förväntat i små populationer där genetisk drift annars skulle ha lett till mycket låg mångfald i immungenerna.



I avhandlingens sista studie, Kapitel VIII, undersöker vi effekterna av små populationsstorlekar och genetisk drift i form av inavel. Inavel förväntas påverka karaktärer som reflekterar individers allmänna kondition eller hälsotillstånd. Egenskaper som utsätts för sexuellt urval är ofta konditionsberoende och reflekterar individens allmäntillstånd. För att testa om inavel påverkar en sexuellt urvald karaktär mer än naturligt utvalda karaktärer jämförde vi inavelseffekter på en sexuellt urvald karaktär med inavelseffekter på karaktärer som främst är utsatta för naturlig selektion. Vi fann att inavelsgrad samvarierade negativt med storleken på den sexuellt urvalda studiekaraktären, de blå fläckarna på hanödlornas sidor. Detta mönster fann vi dock bara mellan fastlandspopulationer. Då inavelsgraden är högre på öarna än på fastlandet och man därför hade förväntat sig ännu större inavelseffekter på fläckarna på öarna, tyder detta på att urvalet på öarna har bidragit till att en del av anlagen som påverkar fläckstorleken negativt har försvunnit i dessa öpulationer. Till skillnad från de sexuellt selekterade blå fläckarna fann vi inga inavelseffekter på de naturligt selekterade karaktärerna vi undersökte. Tillsammans tyder resultaten på att sexuellt selekterade karaktärer är mer känsliga för inavel men att sexuellt urval också kan bidra till att genetisk variation med negativa effekter försvinner snabbare ur populationerna.



Sammanfattningsvis tyder min avhandling på att slumpmässiga processer har starkare påverkan på karaktärer som är sexuellt urvalda än de som är naturligt urvalda. Naturligt urval samverkar dock alltid med sådana slumpmässiga processer under den evolutionära differentieringen. (Less)
Abstract
Islands are cradles for new biodiversity and provide natural laboratories for the study of population divergence. In my thesis, I investigated the role of different evolutionary processes in the population divergence in the Skyros wall lizard (Podarcis gaigeae), a species where islet populations have strongly diverged morphologies. I used replicate islet populations and their respective most proximate mainland populations to investigate how divergence has proceeded following the isolation of the islets. First, I combined bathymetric maps with sea level curves and molecular inferences based on Bayesian statistics to investigate the biogeographical history of populations. I found that islet populations have become isolated by vicariance... (More)
Islands are cradles for new biodiversity and provide natural laboratories for the study of population divergence. In my thesis, I investigated the role of different evolutionary processes in the population divergence in the Skyros wall lizard (Podarcis gaigeae), a species where islet populations have strongly diverged morphologies. I used replicate islet populations and their respective most proximate mainland populations to investigate how divergence has proceeded following the isolation of the islets. First, I combined bathymetric maps with sea level curves and molecular inferences based on Bayesian statistics to investigate the biogeographical history of populations. I found that islet populations have become isolated by vicariance following sea level rises during the last thousands of years, and no significant gene flow between populations. To investigate which processes are affecting population divergence, I studied patterns of divergence in coding genetic variation, traits assumed to be under simple Mendelian inheritance, morphological and behavioral traits. A clear pattern of parallel adaptive divergence in the islet environment emerged for traits mainly subjected to natural selection. Islet lizards were larger, greener and less prone to escape. Islet lizards were also less cryptic in their environments than were mainland lizards. Moreover, between-population variation in size and color was larger for islet- than for mainland populations. These patterns are indicative of a predation release. I also found that islet lizards have relatively wider and differently shaped heads as well as a stronger bite force in relation to mainland populations. Data on available food and realized diet suggest that these changes are adaptations to harder island diet. Together these data suggest that predation release and selection for a diet change have interacted and jointly driven the evolution of larger body sizes on islands.



No general pattern of parallel divergence was found for traits subjected primarily to sexual selection. Instead, divergence in throat color morph frequency and sex pheromone composition were significantly correlated with neutral genetic divergence. This indicates that stochastic processes such as genetic drift have contributed to divergence of these traits. I also investigated if mate preferences for pheromones, throat color and body size could be driving population divergence. I found no population differences in preferences for throat color and body size, suggesting that mate choice does not drive divergence in these characters. Islet populations did, however, prefer scent from islet lizards, whereas mainland lizards were less discriminatory. This implies that there could be some mate discrimination against mainland lizards that disperse to islets.



We also examined the effect of low population sizes and genetic drift on the Major Histocompatibility Complex (MHC), immune genes which are subjected to stabilizing natural and sexual selection. I found that MHC diversity was significantly correlated with neutral genetic divergence, suggesting an influence of genetic drift. I did, however, also find indications of selection counteracting genetic drift and preserving between-allele diversity in small populations. Finally, I investigated if there were any inbreeding effects due to small population sizes and genetic drift, and whether inbreeding effects differ between sexually- and naturally selected traits. I did not find any inbreeding effects on the naturally selected traits. In contrast, the size of a sexual signaling trait, ventral blue patches expressed only in male lizards, was significantly correlated with heterozygosity in mainland populations, but not in islet populations in spite of their lower heterozygosity levels. This suggests that sexually selected traits may be more sensitive to inbreeding, and that purging of deleterious mutations affecting the blue patches negatively may have occurred in islet populations.



In conclusion, my thesis suggests that sexually selected traits are more prone to be affected by stochastic processes such as genetic drift than naturally selected traits. Natural selection does, however, interact with stochastic processes during evolutionary divergence. (Less)
Please use this url to cite or link to this publication:
author
opponent
  • Professor Edwards, Scott V, Harvard University
organization
publishing date
type
Thesis
publication status
published
subject
keywords
Podarcis gaigeae, inbreeding, predation release, polymorphism, island gigantism, the island rule, genetic drift, sexual selection, natural selection, island biology, Evolution
pages
235 pages
publisher
Department of Biology, Lund University
defense location
Blå Hallen, Ekologihuset, Lund
defense date
2012-05-25 09:30
ISBN
978-91-7473-326-6
language
English
LU publication?
yes
id
fe3f7a8d-1e84-40ba-b1f3-011d121b720e (old id 2518407)
date added to LUP
2012-04-27 16:13:00
date last changed
2016-09-19 08:45:05
@misc{fe3f7a8d-1e84-40ba-b1f3-011d121b720e,
  abstract     = {Islands are cradles for new biodiversity and provide natural laboratories for the study of population divergence. In my thesis, I investigated the role of different evolutionary processes in the population divergence in the Skyros wall lizard (Podarcis gaigeae), a species where islet populations have strongly diverged morphologies. I used replicate islet populations and their respective most proximate mainland populations to investigate how divergence has proceeded following the isolation of the islets. First, I combined bathymetric maps with sea level curves and molecular inferences based on Bayesian statistics to investigate the biogeographical history of populations. I found that islet populations have become isolated by vicariance following sea level rises during the last thousands of years, and no significant gene flow between populations. To investigate which processes are affecting population divergence, I studied patterns of divergence in coding genetic variation, traits assumed to be under simple Mendelian inheritance, morphological and behavioral traits. A clear pattern of parallel adaptive divergence in the islet environment emerged for traits mainly subjected to natural selection. Islet lizards were larger, greener and less prone to escape. Islet lizards were also less cryptic in their environments than were mainland lizards. Moreover, between-population variation in size and color was larger for islet- than for mainland populations. These patterns are indicative of a predation release. I also found that islet lizards have relatively wider and differently shaped heads as well as a stronger bite force in relation to mainland populations. Data on available food and realized diet suggest that these changes are adaptations to harder island diet. Together these data suggest that predation release and selection for a diet change have interacted and jointly driven the evolution of larger body sizes on islands.<br/><br>
<br/><br>
No general pattern of parallel divergence was found for traits subjected primarily to sexual selection. Instead, divergence in throat color morph frequency and sex pheromone composition were significantly correlated with neutral genetic divergence. This indicates that stochastic processes such as genetic drift have contributed to divergence of these traits. I also investigated if mate preferences for pheromones, throat color and body size could be driving population divergence. I found no population differences in preferences for throat color and body size, suggesting that mate choice does not drive divergence in these characters. Islet populations did, however, prefer scent from islet lizards, whereas mainland lizards were less discriminatory. This implies that there could be some mate discrimination against mainland lizards that disperse to islets. <br/><br>
<br/><br>
We also examined the effect of low population sizes and genetic drift on the Major Histocompatibility Complex (MHC), immune genes which are subjected to stabilizing natural and sexual selection. I found that MHC diversity was significantly correlated with neutral genetic divergence, suggesting an influence of genetic drift. I did, however, also find indications of selection counteracting genetic drift and preserving between-allele diversity in small populations. Finally, I investigated if there were any inbreeding effects due to small population sizes and genetic drift, and whether inbreeding effects differ between sexually- and naturally selected traits. I did not find any inbreeding effects on the naturally selected traits. In contrast, the size of a sexual signaling trait, ventral blue patches expressed only in male lizards, was significantly correlated with heterozygosity in mainland populations, but not in islet populations in spite of their lower heterozygosity levels. This suggests that sexually selected traits may be more sensitive to inbreeding, and that purging of deleterious mutations affecting the blue patches negatively may have occurred in islet populations.<br/><br>
<br/><br>
In conclusion, my thesis suggests that sexually selected traits are more prone to be affected by stochastic processes such as genetic drift than naturally selected traits. Natural selection does, however, interact with stochastic processes during evolutionary divergence.},
  author       = {Runemark, Anna},
  isbn         = {978-91-7473-326-6},
  keyword      = {Podarcis gaigeae,inbreeding,predation release,polymorphism,island gigantism,the island rule,genetic drift,sexual selection,natural selection,island biology,Evolution},
  language     = {eng},
  pages        = {235},
  publisher    = {ARRAY(0x8b72c08)},
  title        = {Island biogeography and population divergence in the Skyros wall lizard},
  year         = {2012},
}