Phenotypic plasticity and the evolution of an inducible morphological defence in crucian carp

Abstract

In this thesis, I have investigated factors (cues, benefits, and costs) affecting the evolution of an inducible morphological defence in crucian carp (<i>Carassius carassius</i>). Inducible defences are favoured over permanent defences when prey have reliable cues to detect predators, when defences are effective but costly, and when predation pressure is variable and unpredictable, but sometimes strong. In a laboratory experiment, presence of northern pike, <i>Esox lucius</i>, induced an increase in body depth in crucian carp. This effect was mediated by chemical cues from the predator. When European perch, <i>Perca fluviatilis</i>, were fed macroinvertebrates, there was no effect, but when perch were fed fish, crucian carp increased in body depth. The cues responsible for the effect was therefore related to the piscivorous diet. I then investigated how crucian carp respond behaviourally to waterborne cues. Crucian carp with no prior experience of piscivores were capable of distinguishing piscivorous, unfamiliar species (pike, perch) from a non-piscivorous, unfamiliar species (roach, <i>Rutilus rutilus</i>). Crucian carp fright behaviour, e.g. decreases in swimming activity, was influenced by both alarm substance-related (a specific substance indicating a predation event) and general, predator-related cues. Anti-predator behaviour was less pronounced in deep-bodied individuals coexisting with predators. Deep-bodied crucian carp were more difficult to handle for pike, which is a gape-limited predator. Further, when given a choice, pike preferred shallow-bodied individuals. Thus, the increase in body depth benefits crucian carp and can be viewed as a morphological defence. In a field experiment, I found that deep-bodied crucian carp suffered a density-dependent cost, a lower body mass gain relative to shallow-bodied conspecifics at high population densities. I then showed that theoretical drag is consistently higher for deep-bodied individuals, which should lead to higher swimming costs. Using swimming respirometry, I found that energy expenditure during locomotion increased more rapidly for deep-bodied crucian carp. However, these fish had lower standard metabolic rates, and costs of transport at maximum range velocity was similar for the two morphs. Using a modelling approach, I showed that although modifications of standard metabolic rate may partially compensate for hydrodynamically disadvantageous designs, deviations from optimal velocities are more expensive for deep-bodied individuals. Furthermore, shallow-bodied individuals will have competitive advantages when foraging in a patchy environment.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Många djur och växter har någon form av permanent försvar mot angrepp, t ex taggar och utskott. Andra försvarar sig inte alls utan satsar istället på att föröka sig så fort som möjligt. Den kanske mest sofistikerade strategin har de djur och växter som väljer att försvara sig enbart vid behov, s k predator-inducerade försvar. Predator-inducerade försvar är särskilt intressanta för ekologer eftersom de ger oss möjligheter att undersöka generella för- och nackdelar med att ha ett försvar mot predatorer - hur vanliga och farliga skall rovdjuren vara? Hur bra måste försvaret vara? De förutsättningar som bör vara uppfyllda för att det skall löna sig med ett predator-inducerat försvar är: 1) bytesdjuren har pålitliga sätt att upptäcka predatorer; 2) det inducerade försvaret ökar chanserna till överlevnad; 3) att ha försvaret medför en kostnad i frånvaro av predatorer; 4) predationstrycket är varierande, ibland kraftigt, men är ej förutsägbart. Ruda, <i>Carassius carassius</i>, är en sötvattenlevande karpfisk som finns i två olika kroppsformer, morfer, beroende på om det finns rovfiskar närvarande. Dels finns en lågryggad morf, <i>”dammruda”</i>, som lever i mycket höga tätheter i vatten där det ej finns rovfisk. Dels finns en högryggad morf, <i>”sjöruda”</i>, som återfinns sparsamt i vatten med rovfisk. Nyligen upptäcktes att närvaro av gädda, <i>Esox lucius</i>, kan få lågryggade rudor att bli högryggade. Men kan man tolka detta som ett inducerbart morfologiskt försvar? Innebär den högryggade kroppsformen att sådana rudor har större chans att överleva predatorattacker? Stämmer övriga förutsättningar för att ett predator-inducerat försvar skall ha kunnat utvecklas? Detta är frågor som jag undersökt i min avhandling <i>“Phenotypic plasticity and the evolution of an inducible morphological defence in crucian carp”.</i> Ett inledande experiment visade att rudorna ökade i kroppshöjd som svar på kemiska stimuli från gädda. För att undersöka om de aktiva ämnena kom från själva rovfisken eller var en följd av dess diet så lät jag en annan rovfisk, abborre, <i>Perca fluviatilis</i>, byta diet från att äta fjädermygglarver till att äta fisk. Så länge abborrarna åt mygglarver så påverkades inte rudornas kroppsform, men då de istället åt fisk så ökade rudorna i kroppshöjd. De substanser som utlöser formförändringen hos ruda är därför kopplade till rovfiskens fiskdiet. Jag fortsatte därefter med att undersöka hur rudors beteende påverkas av kemiska stimuli från olika fiskar. Det visade sig då att rudor utan tidigare erfarenhet av rovfisk hade förmåga att skilja fiskätande, obekanta arter (gädda, abborre) från andra obekanta, men ej fiskätande arter (mört, <i>Rutilus rutilus</i>). Då rudorna upptäckte kemiska stimuli från rovfisk minskade de sin simhastighet märkbart. Detta beteende påverkades av stimuli som var kopplade till alarm-substans (ett specifikt ämne som finns i många fiskars skinn och som indikerar att rovfisk fångat ett byte), men även av mer generella, rovfisk-relaterade stimuli. Högryggade rudor var inte lika känsliga för närvaro av rovfiskstimuli som vad lågryggade individer var. Ett predationsexperiment visade att högryggade rudor var svårare att hantera för gädda, vars bytesval begränsas av hur stora byten den kan få in i sin mun. Gäddorna föredrog dessutom att äta lågryggade rudor om de kunde välja mellan de båda morferna. Detta innebär att den puckelrygg som kan induceras hos ruda verkligen utgör ett morfologiskt försvar. I ett fältexperiment kunde jag därefter visa att högryggade rudor växer klart långsammare än de lågryggade i en konkurrens-situation. Simmotståndet visade sig vara högre för högryggade individer, vilket borde leda till högre simkostnader. För att undersöka detta använde jag mig av en sim-respirometer. Jag fann att energiåtgång i förhållande till simhastighet ökade klart snabbare för högryggade rudor. Men jag fann också att energiförbrukningen vid vila, standardmetabolismen, var lägre för de högryggade fiskarna. Simkostnaden vid optimal simhastighet (då de kan simma så lång sträcka som möjligt för en given energimängd) var därför liknande för de båda morferna. Vilka konsekvenser kunde justerad metabolism ha för högryggade och lågryggade rudors konkurrensförhållanden och ekologi? Jag undersökte detta med en teoretisk analys. Det visade sig då att en sänkt standardmetabolism kan kompensera för en kostsam design, t ex dålig strömlinjeform, så länge djur håller sig till den optimala simhastigheten. Men då de är tvungna att avvika från denna, t ex vid konkurrens om föda, så ökar kostnaderna dramatiskt för de högryggade och överstiger snabbt simkostnaden för lågryggade rudor. Dessutom har de lågryggade en konkurrensfördel i miljöer där födan finns fläckvis fördelad. Sammanfattningsvis så visar min avhandling att rudorna dels har pålitliga sätt att upptäcka predatorer - kemiska stimuli, dels att det inducerade försvaret ökar chanserna till överlevnad eftersom högryggade rudor är svårare att hantera för gädda, och dels att försvaret medför en kostnad i frånvaro av predatorer. Till viss del kan de högryggade kompensera för högt simmotstånd, men i en konkurrenssituation växer de klart långsammare än lågryggade individer. Stämmer då den även den fjärde faktorn, att predationstrycket skall vara varierande, ibland kraftigt, men ej förutsägbart? Svaret på detta hänger samman med att rudor till skillnad från rovfisk lätt kan överleva syrebrist. Därför kan populationer med försvarade individer följaktligen hamna i en situation där investeringen i ett inducerat försvar är en nackdel. Följden blir att mer lågryggade individer gynnas på de puckelryggigas bekostnad - tills nästa gång rovfisk lyckas invandra.

• author: Pettersson, Lars
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Prof Godin, Jean-Guy J., Mt. Allison University, Sackville, Canada
• organization: Biodiversity; Biodiversity and Conservation Science (research group)
• publishing date: 1999
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: Animal ecology, Benefits, Costs, Predation, Chemical cues, Fish, Djurekologi
• pages: 136 pages
• defense location: Ecology Building, Lund University
• defense date: 1999-03-19 10:15:00
• external identifiers: other:ISRN: SE-LUNBDS/NBZE-99/1078+136pp
• ISBN: 91-7105-107-4
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 6f248658-8ead-4960-ae90-7879c7103398 (old id 39360)
• date added to LUP: 2016-04-04 11:36:43
• date last changed: 2021-01-05 19:24:17