Disruption of moth mating behaviour by olfactory and auditory cues

Abstract

The impact of olfactory and auditory cues on the mating behaviour in two species of moths, Agrotis segetum (Noctuidae) and Plodia interpunctella (Pyralidae), was investigated to evaluate their potential use in integrated pest management. The flight behaviour of male A. segetum under natural and pheromone-based mating disruption conditions was monitored by harmonic radar. Individual males were equipped with a radar transponder, released and tracked in the field. Although the trap catch of males and the frequency of fertilised females were reduced by 79% and 62%, respectively, in pheromone-treated vs untreated plots, no drastic differences in flight behaviour between plots could be detected. The analysis was constrained by the fragmentation of tracks due to radar shadow. The potential to use sex pheromones for suppression of mating of P. interpunctella was evaluated. Mating was reduced by up to 93% in pheromone-treated tents compared to control tents, but no difference in mating disruption effect was observed when a four-component blend and the major component, Z9,E12-14:OAc, alone were used as disruptants or when the population density was altered. The risk of resistance evolution to pheromone-based mating disruption was studied by combined heritability and selection experiments. The heritability of the pheromone blend of P. interpunctella, measured as the ratio between Z9,E12-14:OAc and Z9,E12-14:OH, was estimated to 0.65, indicating a potential for a change of the trait via selection. However, no increase in mating frequency or change in pheromone blend composition compared to control moths was observed after three generations of selection in three separate lines, which indicates a limited potential for resistance evolution to the pheromone treatment. Flight tunnel studies were performed to study how ultrasound-triggered evasive behaviours of moths to attacking bats are influenced by sex pheromone stimulation. Male A. segetum and P. interpunctella showed less evasive reactions to ultrasound when flying towards highly adaptive sex pheromone sources compared to sources of lower adaptive value, indicating a trade-off between mate finding and predator avoidance. The quantitative reduction in evasive reaction to ultrasound exposure was estimated for P. interpunctella. At the frequency of best hearing (50 kHz), the threshold for flight stop of tethered males not stimulated with sex pheromone was at 70 dB SPL, whereas this threshold was increased to 95 dB SPL in free flying males stimulated with sex pheromone. Finally, the effect of high frequency sound on parameters involved in the odour-mediated mating behaviour of P. interpunctella was studied to evaluate the use of sound technology for population control. All phases in the reproduction process (female calling, male response to sex pheromone, female response to olfactory oviposition cues, mating activity) were affected by ultrasound stimulation.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Kärleksdofter och varningsljud i bekämpning av nattfjärilar



Jag har studerat hur populationer av skadegörande nattfjärilar kan bekämpas med miljövänliga metoder där djurens egna sinnessystem manipuleras. Liksom många andra insekter kommunicerar nattfjärilar med artspecifika doftsignaler (feromoner) vid parning. Honan avger doften i enstaka nanogram (miljarddels gram!) för att locka till sig hanar. Dessutom har många nattfjärilsarter ultraljudskänsliga öron, vilket ökar deras chans att undkomma attackerande fladdermöss. Larverna hos många fjärilsarter orsakar stora skador på bl.a. jordbruksgrödor. Olika metoder har därför använts för att kontrollera dessa skadegörare. Traditionella bekämpningsmedel har dock på senare år fungerat allt sämre p.g.a. att insekterna utvecklar resistens mot dem. Dessutom ökar kraven från allmänheten på giftfria produkter och en renare miljö. Genom att manipulera fjärilarnas lukt- och hörselsystem på sätt som försvårar hanarnas möjligheter att lokalisera honor skulle vi kunna utveckla miljövänliga sätt att kontrollera fjärilspopulationer. Jag har studerat hur feromoner och fladdermusljud kan användas för att störa parningsbeteendet hos två arter av nattfjärilar: sädesbroddflyet, Agrotis segetum, som är en skadegörare på jordbruksgrödor, t.ex. sockerbetor och potatis, och det indiska mjölmottet, Plodia interpunctella, som är en inomhusskadegörare på lagrade livsmedel såsom mjöl och havregryn. Feromoner kan användas vid bekämpning av fjärilar genom att sprida ut sexualdoften i mycket höga koncentrationer, vilket gör det svårt för hanarna att hitta honorna, eftersom honornas signaler dränks i det kemiska ”bruset”. För att ta reda på hur fjärilshanars feromonstyrda flygbeteende förändras under sådana förhållanden jämfört med naturliga förhållanden, spårade jag enskilda hanar av sädesbroddflyet i fält med hjälp av radar. Varje fjäril utrustades med en transponder på ryggen. Hanars flygrutter var upp till 77 minuter långa (motsvarande en flygsträcka på sju kilometer!). Dessa insekter kan alltså tillryggalägga mycket stora sträckor under en natt i jakten på en hona. Trots att färre hanar fångades i feromonfällor och färre honor blev parade i de doftbehandlade områdena jämfört med kontrollområdena kunde jag inte finna några drastiska skillnader i fjärilarnas flygbeteende mellan områden, vilket var förvånande. För att se om feromoner kan användas i bekämpning av indiska mjölmott jämförde jag parningsfrekvensen av fjärilar mellan plasttält behandlade med höga doser feromon och obehandlade tält. Arten använder fyra substanser i sin feromonkommunikation. Jag använde två doftbehandlingar, dels den substans som honor producerar i störst mängd, dels en blandning innehållande fyra substanser. Dessutom testade jag bekämpningseffekten vid olika populationstätheter av fjärilar. Parningsfrekvensen reducerades med upp till 93% i feromonbehandlade tält jämfört med obehandlade, vilket visar att metoden kan fungera för kontroll av denna skadegörare. Överraskande var dock att bekämpningseffekten var oberoende av vilken doftblandning och populationstäthet som användes. Som nämndes ovan är utvecklingen av resistens mot traditionella bekämpningsmedel hos många skadeinsekter ett stort problem. Teoretiskt sätt skulle något liknande kunna ske även vid feromonbekämpning om en evolutionär förändring sker i fjärilarnas ”kemiska språk”, så att de började kommunicera med en annan ”dialekt” än den som används som kemiskt brus. Medan proportionerna av olika ämnen i ett feromon kan variera mycket mellan honor inom en nattfjärilsart, så används oftast endast enstaka ämnen eller genomsnittsblandningen vid bekämpning. Jag testade hypotesen att resistens mot feromonbekämpning skulle kunna utvecklas genom att honor av indiska mjölmott som producerar en blandning som skiljer sig mycket från bekämpningsblandningen lättare blir parade än de som producerar en blandning identiskt med bruset. I nästkommande generationer skulle således andelen honor som producerar den skeva blandningen öka i populationen och metoden skulle bli mindre effektiv. Trots att variationen i feromonets sammansättning mellan honor visade sig ha en genetisk bas, vilket betyder att det finns potential för evolutionär förändring av denna karaktär, så utvecklades ingen resistens mot feromonbekämpning som ett resultat av en förändring av feromonet då tre selektionslinjer studerades över tre generationer under bekämpningsförhållanden. Resultaten visar att risken för resistens mot metoden är liten hos denna art. Att flyga och leta efter honor är inte riskfritt för en nattfjärilshane. Fladdermöss använder sig av ekolod för att hitta byten i luften, bl.a. fjärilar. Som ett försvar mot attackerande fladdermöss har många nattfjärilar utvecklat öron för att kunna höra ljudsignalen och fly undan faran. Fjärilar reagerar på ultraljud med loopar, dykningar eller andra flyktbeteenden. Dessa ”fladdermusvarnare” har utvecklats flera gånger och kan sitta lite varstans på kroppen beroende på vilken familj arten tillhör. Jag testade hur fjärilshanar avväger risken att bli fladdermusmat med chansen att hitta en hona. Hanar av sädesbroddflyn och indiska mjölmott fick flyga an mot feromoner av olika kvalitet i en vindtunnel samtidigt som de utsattes för fladdermusljud. Hanarna reagerade mycket starkt på ljudet då de flög an mot feromoner av låg kvalitet jämfört med om de flög an mot det perfekta feromonet. Hanarna verkar alltså ignorera hotet från en fladdermus då doften är den rätta. För att mäta exakt hur ”döva” hanarna blir då de attraheras till feromonet, analyserade jag hur starkt fladdermusljudet behövde vara för att få samma reaktion hos feromonstimulerade mjölmottshanar som hos de som inte stimulerats med feromon. Resultaten visade att djuren förlorar ca 25 dB i hörselkapacitet, vilket gör att fjärilen upplever att fladdermusen är 3-4 m längre bort än den i själva verket är. Med andra ord medför attraktionen till feromonet att risken att bli uppäten av en fladdermus ökar markant. Slutligen testade jag om det går att använda ultraljud vid bekämpning av indiska mjölmott. Olika steg i artens parningsbeteende studerades: honornas feromonlockning, hanarnas attraktion till feromon och honornas attraktion till äggläggningsdofter. Alla faser påverkades negativt av ultraljudsexponering. Dessutom reducerades parningsfrekvensen i tält med ultraljud jämfört med kontrolltält. Resultaten visar att ultraljud kan vara ett möjligt komplement till andra metoder för kontroll av fjärilspopulationer.

• author: Svensson, Glenn
• supervisor: Christer Löfstedt; Olle Anderbrant; Peter Valeur
• opponent: Dr Linn Jr., Charles E., Dept. Entomology, Cornell University, Geneva, N. Y., USA
• organization: Department of Biology; Pheromone Group (research group)
• publishing date: 2002
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: Djurekologi, ultrasound, predation risk, selection, heritability, flight tunnel, harmonic radar, pest control, mating disruption, pheromone communication, Pyralidae, Lepidoptera, Noctuidae, Animal ecology
• pages: 114 pages
• defense location: October 25, 2002, in the Blue Hall, Ecology Building
• defense date: 2002-10-25 10:15:00
• external identifiers: other:ISRN: SE-LUNBDS/NBKE-02/1027+114pp
• ISBN: 91-7105-180-5
• project: Evolutionary mechanisms of pheromone divergence in Lepidoptera
• project: Pheromones for managing insects in spruce seed orchards
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: Article: Svensson, G. P., Valeur, P. G., Reynolds, D. R., Smith, A. D., Riley, J. R., Baker, T. C., Poppy, G. and Löfstedt, C. 2001. Mating disruption in Agrotissegetum monitored by harmonic radar. Entomologia Experimentalis et Applicata, 101:111-121. Article: Ryne, C., Svensson, G. P. and Löfstedt, C. 2001. Mating disruption of Plodia interpunctella in small-scale plots: effect of pheromone blend, emission rates and population density. Journal of Chemical Ecology, 27:2109-2124. Article: Svensson, G. P., Ryne, C. and Löfstedt, C. 2002. Heritable variation of sex pheromone composition and the potential for resistance evolution to pheromone-based control of the Indian meal moth, Plodia interpunctella. Journal of Chemical Ecology, 28:1443-1457. Article: Svensson, G. P., Löfstedt, C. and Skals, N. The odour makes the difference: male moths attracted by sex pheromones ignore the threat from predatory bats. Submitted. Article: Svensson, G. P., Löfstedt, C. and Skals, N. Pheromone-induced reduction in ultrasound-triggered predator defense in male Plodia interpunctella. Submitted. Article: Svensson, G. P., Skals, N. and Löfstedt, C. Disruption of the odour-mediated mating behaviour of Plodia interpunctella using high-frequency sound. Accepted for publication in Entomologia Experimentalis et Applicata. The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Chemical Ecology/Ecotoxicology (Closed 2011) (011006020)
• id: e76d7e78-36f7-4eff-98b2-ea470fd8a225 (old id 465087)
• date added to LUP: 2016-04-04 11:50:41
• date last changed: 2021-01-06 03:05:30