Causes and consequences of blood parasite infections in birds

Abstract

Parasites are ubiquitous and can cause significant fitness reductions to their hosts. Therefore, selection for the evolution of host resistance should be strong. However, resistance may be costly and should be traded-off against other fitness related traits. Parasites could therefore have a significant impact on the evolution of fitness related characters of their hosts. It has been suggested that the workload put into reproduction is negatively related to the ability to resist parasites and that this trade-off could explain the reduction in future reproduction as a result of current reproductive effort – a trade-off termed the cost of reproduction.



I studied whether blood parasites could mediate reproductive costs by examining if altered reproductive effort affected infection levels of a blood parasite (Haemoproteus) and concomitant survival in the blue tit (Parus caeruleus). I found a negative relationship between altered reproductive effort and survival and a positive relationship between reproductive effort and parasite intensity. However, since parasite intensities were not related to survival when controlling for other factors related to the experiment, these parasites could not mediate the reproductive costs found. An alternative way of verifying costs of resistance may be to study selection patterns since the presence of such fitness costs should manifest as stabilising selection on resistance. That is, fitness is not only reduced if hosts are unable to control the parasites, but also if resistance comes with a fitness cost. Indeed, I found that individuals with intermediate parasite intensities had highest survival. I also found that individuals with intermediate immune responsiveness against diphtheria vaccine had highest survival. However, different components of resistance may carry different costs since I found that individuals with the strongest response against another antigen (tetanus) were those that had highest survival.



Another finding was that the intensity of infection within one-year-old individuals were significantly related to the rearing conditions experienced during the nestling phase and that the level of infection is repeatable between years. This suggests that parasite resistance is fixed during development and that individuals have limited possibilities to compensate for adverse conditions experienced during the nestling phase. The influence of early development on parasite resistance indicate that maternal effects may be important and one possible route by which the mother could influence offspring immunity may be through the transfer of antibodies via the egg. I found that offspring of mothers that were immunised with a bacterial antigen had higher levels of (and a larger increase in) antibodies at the end of the nestling period compared to offspring of mothers that were not immunised.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Blodparasiter och blåmesar - en studie i rött och blått



Alla har någon gång varit utsatta för parasiter. Man kan nog till och med vara säker på, att just i den stund du läser detta, finn's det någonstan's någon form av parasit som försöker attackera dig. I dom allra flesta fall misslycka's sådana försök tack vare ett mycket starkt och mångfacetterat försvar. Förutom den kroppsstrumpa av hud vi är beklädda med, finn's det ett stort antal celler och kemiska substanser som i stort sett enbart är designade att attackera och förinta främmande organismer som försöker ta över våra kroppar. I normala fall är detta försvar (immunförsvaret) på sin vakt och väl rustat, men i analogi med till exempel en nation's militära försvar är det inte alldele's grati's. Och eftersom resurserna alltid är begränsade, måste avvägningar göra's mellan vikten av att försvara sig och vikten av andra aktiviteter som kräver en del av kakan. Detta är en grundläggande idé inom livshistorieforskningen, forskningen om organismer's evolutionära avvägningar mellan när och hur ofta man ska reproducera sig, hur mycket som ska lägga's på varje reproduktionstillfälle och hur länge man ska leva. Eftersom resurserna är begränsade kan inte alla dessa delar maximera's samtidigt, utan den optimala lösningen är en balan's mellan dem och skiftar mellan olika organismer och livsmiljöer. Det är också viktigt att notera att resurserna i det här fallet inte behöver vara fysiska kvantiteter utan kan lika gärna utgöra's av t. ex. tid.



Inom livshistorieforskningen har en viktig del varit att undersöka hur nutida och framtida reproduktion är sammankopplade. Baserat på ovanstående resonemang kan inte båda maximera's, utan lägg's mycket kraft på att producera många ungar vid ett tillfälle, kommer det att reducera möjligheterna att reproducera sig senare. Även om detta kan låta som ett självklart samband kvarstår att förklara hur detta går till. Hur kan det till exempel komma sig att en organism inte kan hinna kompensera för de resurser den lagt på reproduktion i god tid till nästa reproduktionstillfälle? En av förklaringarna som fört's fram är att denna ”reproduktionskostnad” mediera's via parasiter. Idén är att reproduktionen tär på resurser som egentligen var avsedda för försvar mot parasiter och det reducerade försvaret får till följd att dessa parasiter kan invadera. Parasiterna lever på resurser från organismen och påverkar på så sätt möjligheten att överleva och reproducera sig i framtiden. Denna förklaringsmodell bildar grunden för min avhandling.



Avhandlingen kan grovt uppdela's i två delar. Den första delen har sin början i en undersökning om huruvida parasiterna spelar en viktig roll för överförandet av reproduktionskostnader mellan reproduktionstillfällena och övergår i att mer i detalj studera konsekvenserna av en parasitinfektion för överlevnad. I den andra delen koncentrerar jag mig på att studera vad som påverkar om en individ blir infekterad och hur kraftig infektionen är. Jag utförde ett experiment där jag lät blåmesar föda upp förstorade, förminskade eller oförändrade kullar för att på det sättet påverka dera's ansträngning i samband med häckningen. Jag undersökte sedan hur detta påverkade blåmeshonorna's förmåga att kontrollera infektioner av en ho's blåmesen naturligt förekommande blodparasit, Haemoproteu's, nära besläktad med malariaparasiter. Jag fann att endast unga honor påverkade's; de som fick förstorade kullar hade sämre förmåga att kontrollera infektionen jämfört med dem som fick förminskade. Jag såg också att arbetsbelastningen hade en negativ effekt på överlevnaden till vintern och till nästa häckning. Däremot hade parasiterna ingen uppenbar effekt på överlevnaden, vilket skulle ha varit fallet om dessa parasiter spelade en viktig roll för överföringen av reproduktionskostnader mellan reproduktionstillfällena. Eftersom experimentet påverkade förmågan att kontrollera Haemoproteu's kan man dock inte avfärda immunförsvaret som en viktig faktor. Kanhända finn's andra mer skadliga parasiter som gynna's av en reducerad parasitresistan's.



Som jag redan nämnt kan man förvänta sig att resistan's mot sjukdomar och parasiter är kostsam, det vill säga konkurrerar med andra egenskaper som påverkar överlevnad's- och reproduktionsvärdet ho's en individ. Detta skulle då kunna medföra att det är lika illa att ha ett alltför starkt försvar mot parasiter som att försvaret är för svagt. I det ena fallet kommer de negativa effekterna från parasitförsvaret och i det andra från parasiten. Under sådana omständigheter kan man alltså förvänta sig att de som satsar lagom mycket på försvaret är de som klarar sig bäst. Jag undersökte om detta var fallet för blåmesen och Haemoproteu's genom att jämföra överlevnaden för dem med höga parasitintensiteter i blodet, med dem som hade måttliga eller låga nivåer och fann att de med måttliga nivåer överlevde bäst. Uppenbarligen kan infektioner med Haemoproteu's vara negativt for blåmesarna, men de negativa konsekvenserna av ett för starkt försvar gör de skadliga effekterna av Haemoproteu's svåra att upptäcka.



Jag var tidigare inne på att en negativ konsekven's skulle kunna vara att immunförsvaret koncentrera's alltför starkt på försvar mot en typ av parasiter och därmed blottar sig för attacker från andra parasiter. Ett visst stöd för det senare skulle kunna hämta's från ett resultat jag fann i den tredje uppsatsen i min avhandling, som undersöker överlevnaden ho's blåmesindivider som blivit immuniserade med difteri- och stelkrampsvaccin. Det är viktigt att notera här att det inte är själva immunsvaret vid immuniseringen som påverkar överlevnaden, utan snarare förmågan att svara mot parasiter med karaktärer som liknar något av vaccinen. Jag fann att individer med starkt försvar mot stelkrampsvaccinet överlevde bättre än övriga individer. Stelkrampsvaccinet skulle alltså kunna likna någon av de parasiter som gynnade's av att individer satsade för mycket på resistan's mot Haemoproteu's.



I de följande två uppsatserna i avhandlingen har jag bland annat följt förändringar i Haemoproteu's-infektioner inom och mellan individer och över flera år för att få en bild av vad som styr om en fågel blir infekterad och hur allvarlig infektionen är. Jag fann att blåmesarna har mycket små möjligheter att undvika att bli infekterade, men att det fann's skillnader mellan åldersklasser och mellan individer i hur bra de kunde kontrollera infektionen. Ett generellt mönster var att resistansen mot parasiten förbättrade's med åldern, troligtvi's ett resultat av en mognadsproces's inom immunsystemet. En annan viktig faktor som påverkade förmågan att kontrollera parasiterna var under vilka förhållanden man vuxit upp. Individer som haft en god uppväxt med gott om resurser kunde hålla en lägre parasitnivå än de som haft det sämre. Det är alltså viktigt för föräldrarna att sörja för en så god uppväxtmiljö för sina ungar som möjligt. Honan kan ha en särskilt viktig roll i detta sammanhang eftersom hon kan överföra en del av sin parasitresistan's i form av antikroppar i ägget. I den avslutande uppsatsen har jag studerat hur sådan överföring påverkar ungarna's förmåga att själv producera antikroppar och fann att ungar, var's mödrar blivit immuniserade strax före äggläggningen och därmed överfört mycket antikroppar, själva hade en starkare produktion av egna antikroppar. Som avslutning kan säga's att parasiter, även Haemoproteu's, både har varit och kommer att vara en viktig faktor för evolutionen av olika livshistoriestrategier ho's dera's värdar, men att det ofta kan finna's omständigheter som gör att studier av sådana processer kan vara svåra att utföra. Detta bör dock inte avskräcka från vidare forskning, utan snarare tjäna som en sporre för fortsatta studier och utvecklandet av bättre analysmetoder. Sådan forskning är inte bara till nytta för förståelsen av sjukdomsdynamiken ho's blåmesen och des's parasiter, utan kan även ge värdefulla insikter i dynamiken ho's människan's sjukdomar.

• author: Stjernman, Martin
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Prof Metcalfe, Neil B., Institute of Biomedical & Life Sciences, University of Glasgow, UK
• organization: Biodiversity; Biodiversity and Conservation Science (research group)
• publishing date: 2004
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: Animal physiology, Djurfysiologi, Parasitologi (människa och djur), Parasitology (human and animal), maternal transfer, stabilising selection, parasite resistance, parasites, trade-off, cost of reproduction, Ficedula hypoleuca, pied flycatcher, Haemoproteus, blue tit, Parus caeruleus
• pages: 116 pages
• defense location: Blue Hall, Ecology Building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2004-10-29 10:15:00
• ISBN: 91-7105-211-9
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: Article: Stjernman, M., Råberg, L. and Nilsson, J.-Å. 2004. Survival costs of reproduction in the blue tit (Parus caeruleus): a role for blood parasites? – Proc. R. Soc. Lond. B in press. Article: Stjernman, M., Råberg, L. and Nilsson, J.-Å. Stabilising selection on parasite resistance. – Manuscript. Article: Råberg, L. and Stjernman, M. 2003. Natural selection on immune responsiveness in blue tits (Parus caeruleus). – Evolution 57: 1670–1678. Article: Stjernman, M., Nilsson, J.-Å. and Råberg, L. Temporal pattern of blood parasite infections in the blue tit (Parus caeruleus). – Manuscript. Article: Stjernman, M., Råberg, L. and Nilsson, J.-Å. Long-term effects of nestling condition on blood parasite resistance in blue tits (Parus caeruleus). – Manuscript. Article: Grindstaff, J. L., Hasselquist, D., Nilsson, J.-Å., Sandell, M. and Stjernman, M. Transgenerational priming of immunity: maternal exposure to a bacterial antigen enhances offspring humoral immunity. – Manuscript.
• id: 62a202a8-fb67-41c5-ad66-a77a1b1ecb87 (old id 467459)
• date added to LUP: 2016-04-04 11:45:50
• date last changed: 2021-01-05 19:14:58