Revealing movements of a willow warbler hybrid zone and the discovery of a new migratory divide

Abstract

Differences in migratory behaviour has long been suggested to potentially drive speciation, but the genetics underlying this process remains a mystery. Studies of hybrid zones between two closely related taxa with contrasting migratory phenotypes, called migratory divides, have played a crucial role for our understanding of how such differences can lead to reproductive isolation. Movements of hybrid zone clines can indicate either population change or selection acting on the loci studied. In central Scandinavia, two migratory phenotypes of willow warbler, Phylloscopus trochilus trochilus and P. t. acredula, meet and form a migratory divide. I made use of long-term samples from this area to see whether the contact zone has moved over the past three decades. In addition, I captured and genotyped willow warblers from the Åland islands, also located in between the ranges of trochilus and acredula, to find out whether the islands represent a previously unknown migratory divide. Analyzing allele frequencies for three biallelic markers, I show that the trochilus allele has expanded northwards in central Scandinavia, in a marker strongly associated with migratory direction. The marker correlating with a temperature and habitat gradient on the other hand, was remarkably stable. This partial introgression suggests a movement of the hybrid zone which is linked to differences in migratory behaviour where the westerly migrating trochilus is favoured under the current conditions. On the Åland islands I discovered a new migratory divide consisting of a hybrid swarm with a population structure similar to the central Scandinavian hybrid zone.

Popular Abstract (Swedish)

Ökning i sydliga lövsångares flyttningsbeteende

Fåglars flyttning har länge fascinerat människan och kanske framförallt småfåglars flyttning. Hur kan t. ex. en lövsångare, Phylloscopus trochilus, på 10 gram som föddes för några månader sedan hitta hela vägen ner till övervintringsområdena i Afrika, dessutom helt utan hjälp av andra?

Sedan länge är det känt att svaret verkar ligga i deras gener men exakt vilka gener som får en lövsångare att flytta till västra eller södra Afrika eller hur det går till, har förblivit en gåta. Hybridzoner, platser där två olikflyttande arter möts, är centrala i studier av flyttningsgenetik och här visar jag att en hybridzons rörelser kan berätta om hur lövsångarens flyttningsbeteende har förändrats över 30 år.

Hos fåglar där olika populationer har olika flyttningsmönster, såsom lövsångaren, har det visat sig att ungar till föräldrar som flyttar åt varsitt håll verkar flytta mittemellan de båda föräldrarnas flyttningsvägar. Det skulle kunna liknas vid ett barn vars ena förälder säger åt det att gå till gungorna medan den andra föräldern menar att det ska leka vid balansgången. I ren förvirring hittar barnet en mellanväg, nämligen gungbrädan och går dit för att leker istället, förutom att i detta fall är det barnets gener som talar och inte föräldrarna.

Sådana förvirrade hybrider finns bara i områden där de två föräldrapopulationerna möts och parar sig med varandra. Dessa områden kallas generellt för hybridzoner och i det specifika fallet med olikflyttande föräldrar för flyttningsdelare. I Skandinavien förekommer två olika typer av lövsångare, underarten trochilus, som finns i sydvästra Skandinavien och underarten acredula som har sitt utbredingsområde i nordöstra Skandinavien. Underarten trochilus tar flyttvägen väster om medelhavet till Västafrika medan nordliga acredula flyttar öster om medelhavet till östra och södra Afrika. På så sätt undviker de att behöva flyga över både Medelhavet och Sahara i deras fulla längd.

De förvirrade hybrider å andra sidan, de behöver korsa båda dessa barriärer under flyttningen och överlever inte i lika stor utsträckning som sina föräldrar. Detta är anledningen till att de förblivit olika underarter och kanske på sikt kommer att utvecklas till fullgoda arter. Hade hybridernas flyttväg varit lika bra som de rena underarternas, hade populationerna smält samman. Om däremot den ena av underarternas flyttväg hade varit mycket bättre, hade den spridit sig och tagit över. Men nu sitter de alltså fast i ett dödläge i sin hybridzon, i mitten av Skandinaiven. Eller gör de verkligen det?

Det har länge ansetts att hybridzonen är stabil, utifrån antagandet att det går lika bra för de olika lövsångarnas populationer men det har aldrig studerats. Därför valde jag att se närmare på om hybridzonen verkligen varit stabil de sista decennierna, för att på så sätt kunna säga om det verkligen går lika bra för de två underarterna. Med rådande förändringar i klimatet, där många nordliga arter minskar medan sydliga ökar, förväntade jag mig att hybridzonen skulle ha rört sig norrut de senaste 30 åren. Sedan anade jag också att Åland, som ligger mellan utbredningsområdena för trochilus och acredula, möjligtvis kunde utgöra en tidigare okänd flyttningsdelare. Av den anledningen undersökte jag också Åländska lövsångares genetiska populationsstruktur, för att ta reda på om de bestod av trochilus, arcedula eller en blandning av dem.

För att avgöra vilken underart en individ tillhör, använde jag mig av tre genetiska markörer som markerar regioner i arvsmassan där trochilus och acredula skiljer sig åt. Varje underart har sin egen version av denna region, och denna version kallas för en allel. Två av områdena i arvsmassan har visat samband med flyttningsbeteende och de sitter på kromosom 1 respektive 5 där den förstnämnda har störst inverkan på åt vilket håll individen flyttar. Det tredje området i arvsmassan där trochilus och acredula skiljer sig åt, är istället förbundet med temperatur och levnadsmiljö och sitter på kromosom 3. Sist men inte minst, finns en joker med i leken kallad MARB-a. Vi vet inte vart i arvsmassan detta mystiska område sitter men så fort en lövsångare har en kopia av det är det sannolikt att den kommer flytta som en acredula.

I min analys undersökte jag om det skett någon förändring i proportionen mellan trochilus- och acredula under de tre senaste decennierna i den Skandinaviska hybridzonen. Jag analyserade varje genetisk markör för sig för att kunna se om det var några skillnader mellan de olika områdena i arvsmassan. En sådan skillnad skulle i så fall indikera att det var mer eller mindre fördelaktigt för en lövsångare att ärva denna allel från sina föräldrar. För de Åländska lövsångarna använde jag också en markör för området MARB-a. Det visade sig att trochilus-allelen har spridit sig norrut genom den Skandinaviska hybridzonen de senaste 30 åren, men bara för markören på kromosom 1 som är tätt förbunden med flyttningsbeteende. Markören på kromosom 5, som även den visat samband med flyttningsbeteende, visade antydningar till att ha rört sig åt samma håll men jag kunde inte med säkerhet säga att detta mönster inte berodde på slumpen. Intressant nog hade ingenting hänt i proportionen mellan trochilus och acredula i hybridzonen för markören på kromosom 3 under de senaste decennierna.

Att bara en av markörerna rört på sig stämde inte överrens med mitt förväntade scenario. Om hybridzonen skulle ha flyttat sig norrut på grund av ökade temperaturer och en efterföljande populationsökning i sydliga trochilus, hade alla markörer spridit sig i samma takt. Inte minst borde markören associerad med temperatur ha visat på förändring. Mina resultat motsäger alltså hypotesen att hybridzonen skulle ha flyttat sig norrut på grund av ökade temperaturer i lövsångarens häckningsområden. Däremot kan jag inte utesluta att ett förändrat klimat indirekt påverkat hybridzonens utbredning.

Däremot stöds min hypotes om att hybridzonen rört sig norrut av resultaten. De två underarterna av lövsångare är främst definierade av deras flyttningsbeteende som i sin tur bestäms av vilken allel de har på främst kromosom 1 (och MARB-a). Att mina resultat visar att trochilus-allelen för kromosom 1 expanderat norrut visar därför sannolikt en nordlig expansion av beteendet att flytta väster om medelhavet och på så sätt en förflyttning norrut av hybridzonen. Det mest intressanta är ändå skillnaden mellan de tre markörerna. Att bara en av markörerna förändrats tyder på att den gynnats specifikt av det naturliga urvalet och i detta fall verkar fåglar som flyttar väster om medelhavet ha en fördel. Vad denna fördel beror på får framtiden visa men det är troligt att vårens tidigare ankomst passar den sydliga underarten bättre, som ankommer till häckningsområdena före acredula. Eftersom lövsångaren bara uppehåller sig här hos oss under en begränsad del av året är det också möjligt att förändringar skett längs med flyttvägen. Av detta kan vi dra slutsatsen att en arts olika flyttningsbeteenden kan ge upphov till regionala skillnader i hur det går för fåglarna. Detta kan vara viktigt att ta med i beräkningarna vid planering av fågelskyddsprojekt.

När det kommer till de Åländska lövsångarna fann jag att de var en blandning mellan trochilus och acredula. Till skillnad från i den Skandinaviska hybridzonen fanns ingen tydlig gradient av trochilus- till acredula-alleler. De Åländska lövsångarna var lika blandade oavsett var på öarna vi fångade dem vilket visar att det inte är en hybridzon utan snarare en hybridsvärm. Detta beror troligtvis på att den Åländska skärgården är för liten för att populationen ska ha möjlighet att dela upp sig.

Allt i allt har jag genom min uppsats visat att lövångarens hybridzon i Skandinavien flyttat sig norrut under de senaste 30 åren. Denna förflyttning verkar vara driven av olikheter i flyttningsbeteende mellan trochilus och acredula där den förstnämnda troligtvis gynnas av tidigare vårar. Sedan har jag upptäckt en ny flyttningsdelare mellan de två underarterna på Åland, som utgör en hittils oupptäckt hybridsvärm. Fåglars populationstrender kan variera beroende på hur de flyttar och det är viktigt att ta hänsyn till variationer i flyttningsbeteende vid beräkning av populationstrender eller planering av fågelskyddsprojekt.

Masterexamensprojekt i Biologi 60 hp 2023
Biologiska institutionen, Lunds universitet
Handledare: Staffan Bensch
MEMEG/ Biologiska institutionen

• author: Andersson, Jesper Emanuel
• supervisor: Staffan Bensch
• organization: Degree Projects in Biology
• course: BION03 20221
• year: 2023
• type: H2 - Master's Degree (Two Years)
• subject: Biology and Life Sciences
• language: English
• id: 9114045
• date added to LUP: 2023-05-05 13:57:02
• date last changed: 2023-05-05 13:57:02