Transgenerational effects of maternal infection in great reed warblers (Acrocephalus arundinaceus)

Abstract

Life-history theory predicts that individuals carrying parasite infections should experience a trade-off between allocation of resources towards reproduction versus repression of the infection. However, in the case of chronic avian malaria infections in the great reed warbler (Acrocephalus arundinaceus) and other passerines, correlational studies have found little effect on annual survival and fecundity. Here I use correlational data collected from a highly monitored wild population of great reed warblers and show that chronic maternal malaria infection in this species influences offspring condition, measured as growth rate and telomere length in nestlings. This effect was not apparent when looking at the two condition measures separately, and it was dependent on the age of the mother: I found no effect of maternal malaria on average nestling growth rate, nor on average nestling telomere length (even when controlling for maternal age, which has a positive effect on nestling telomere length). However, in nests of one year old mothers, there was a clear difference in the relationship between nestling telomere length and growth rate if the mother was infected versus if she was not. If she was not infected, telomere length decreased with increased growth rate, which can be explained by nestlings with presumably equal resources investing differently in telomere maintenance versus growth. If the mother was infected, nestling telomere length increased with growth rate. This suggests that one year old, malaria infected mothers invest less equally in their offspring, resulting in neglected chicks that cannot invest in telomeric maintenance or growth, and some preferred chicks that seem to invest in both. This pattern is not apparent in older females. I suggest that this effect is at least partially mediated by parental care (although maternal effects may also play a role), as I found non-significant trends indicating that inequal nestling condition only is apparent if both parents carry infection. I could not relate either of the condition measures, nor maternal malaria status to offspring recruitment after first winter, although sample size was low in this test. All in all, I here find that maternal chronic malaria infection can negatively affect offspring condition in the great reed warbler. As global warming can expand ranges of new malaria species into the palearctic, chronic avian malaria may become increasingly common at breeding grounds, which as per my results has possible implications for population dynamics.

Popular Abstract (Swedish)

Kronisk malaria i en flyttfågel: Sjuka mammor har favoritungar.

Precis som människor kan djur bli sjuka. Dessa sjukdomar spelar en stor roll i ekosystem, bland annat för att de kan ge negativ påverkan på populationsstorlekar via ökad dödlighet och minskad fortplantningsframgång (fitness) bland infekterade individer. En sådan sjukdom är fågelmalaria. Trastsångaren (Acrocephalus arundinaceus) är en flyttfågel som blir smittad med fågelmalaria i Afrika. När trastsångaren återvänder för att på sommaren häcka i Europa, bär en del av fåglarna på kronisk malaria. Eftersom det i teorin går åt energi till att hålla infektioner i schack, förväntade sig forskare att trastsångare med kronisk malaria skulle ha mindre energi till häckning. Dock har man inte kunnat hitta någon skillnad i hur mycket sjuka trastsångare sjunger, hur många ungar de får eller hur ofta de matar sina ungar, jämfört med friska trastsångare. I den här studien undersöker jag istället ifall kronisk malariainfektion hos trastsångarhonor påverkar kvaliteten på ungarna de producerar.

För att undersöka detta jämförde jag två mått på kondition (tillväxthastighet och telomerlängd) mellan ungar till mammor som hade kronisk malaria och ungar vars mammor var friska. För att mäta tillväxthastighet använde jag ett standardiserat mått baserat på längden av en specifik vingfjäder. Det andra måttet jag använde var telomerlängd. Telomerer är DNA som skyddar ändarna av kromosomer. Längre telomerer tidigt i livet har kopplats till längre livslängd samt högre fortplantningsframgång i fåglar. Dock blir telomerer kortare när kroppen utsätts för olika slags stress och när celler delar på sig. Individer kan också förlänga telomerer, men detta tros vara kostsamt. Telomerlängd kan mätas, och här använde jag en PCR-baserad metod för att mäta telomerlängd hos trastsångarungar.

Jag fann ingen skillnad i genomsnittlig telomerlängd eller genomsnittlig tillväxthastighet i ungar som hade malariainfekterad mamma jämfört med ungar vars mamma var frisk. När jag istället såg på förhållandet mellan telomerlängd och tillväxthastighet fann jag ett intressant mönster: Hos friska mammor hade ungarna mindre telomerlängd om de hade högre tillväxthastighet. Detta kan bero på att tillväxt sker i samband med metabolisk stress och celldelning. Därför orsakar tillväxt antagligen i sig telomerförkortning, samtidigt som tillväxt tar energi som hade kunnat läggas på telomerförlängning. Hos ungar till mammor som hade malaria var det dock tvärtom; telomerlängd ökade med ökad tillväxthastighet. I bon till sjuka mammor fanns det alltså ungar som både växte dåligt och hade korta telomerer, medan andra ungar växte bra och hade långa telomerer. Detta kan vara ett resultat av att malaria infekterade mammor, som har mindre energi att lägga på sina ungar totalt, väljer att investera mer energi i några få ”favoritungar”. Dessa favoriter får då energi att lägga både på tillväxt och telomerer. Antagligen upplever de också mindre stress i form av syskonkonkurrens. Detta mönster fanns bara hos ett år gamla mammor.

Denna skillnad i jämlikhet inom bon, kan vara en effekt av att malariainfekterade mammor matar sina ungar mindre jämlikt, men det kan också vara så att mamman investerar olika i ungarna redan när hon producerar äggen. Dessa två möjligheter utesluter inte varandra, men ifall det finns en effekt på matning, så skulle det kunna finnas en effekt av pappans malariastatus på ungarnas kondition också. Detta pekade trender i min data på. Därför är det sannolikt att de ungar som inte är favoriter i malaria infekterade mammors bon svälter, och därför både får kortare telomerer och lägre tillväxt. Jag kunde dock inte koppla varken mammans malariastatus eller några av mina konditionsmått till ökad sannolikhet at överleva första vintern (provstorleken för detta test var dock väldigt låg).

Så varför lägger sjuka mammor fler ägg än vad de kan ta hand om? En möjlig förklaring är att honorna lägger fler ägg än vad de realistiskt kan ta hand om, ifall de oväntat får mer resurser. Om de sedan inte har tillräckligt med resurser optimerar de kullstorleken genom att låta vissa ungar få mycket mindre resurser och därmed tillväxa sämre eller t.o.m. svälta ihjäl.

Allt som allt visar mina resultat att kronisk malaria i trastsångarhonor påverkar ungars kondition, och i förlängning ungarnas kvalitet, så att vissa av ungarna blir av sämre kvalitet. Eftersom fågelmalariaarter som idag endast finns i Afrika förväntas sprida sig norrut när klimatet blir varmare, är det sannolikt att trastsångare i framtiden kommer bli smittade av malaria även på häckplatsen. Då kommer antalet individer med kronisk malaria i populationen att öka, vilket i sin tur kan ha en negativ påverkan på artens populationsstorlek i Sverige.

Masterexamensprojekt i Biologi 60 hp 2023
Biologiska institutionen, Lunds universitet

Handledare: Dennis Hasselquist
Biologiska institutionen, Lunds universitet

• author: Erland Hansson, Agnes
• supervisor: Dennis Hasselquist
• organization: Degree Projects in Biology
• course: BION03 20231
• year: 2024
• type: H2 - Master's Degree (Two Years)
• subject: Biology and Life Sciences
• language: English
• id: 9154489
• date added to LUP: 2024-05-27 13:08:49
• date last changed: 2024-05-27 13:08:49