Advanced

Light-dependent magnetoreception in zebra finches : - from behaviour to receptor

Rodriguez, Atticus Pinzon LU (2018)
Abstract (Swedish)
Fåglarnas förmåga att flyga över extremt långa sträckor utan att hamna vilse har
förvånat människor i århundraden. Det är känt att djur kan använda solens eller
stjärnornas läge, landmärken och jordens magnetfält som informationskälla för
orientering, det vill säga de kan använda källan för att få kompassinformation.
Eftersom magnetfältet är närvarande överallt på planeten kan magnetisk
kompassinformation vara användbar inte bara för flyttfåglar utan potentiellt för alla slags djur.
Trots att vi observerat att magnetisk kompassinformation används i många fält- och laboratorieobservationer på fåglar och andra djur, finns det ingen detaljerad
information om hur fåglar kan uppfatta magnetfältsinformation. En av de... (More)
Fåglarnas förmåga att flyga över extremt långa sträckor utan att hamna vilse har
förvånat människor i århundraden. Det är känt att djur kan använda solens eller
stjärnornas läge, landmärken och jordens magnetfält som informationskälla för
orientering, det vill säga de kan använda källan för att få kompassinformation.
Eftersom magnetfältet är närvarande överallt på planeten kan magnetisk
kompassinformation vara användbar inte bara för flyttfåglar utan potentiellt för alla slags djur.
Trots att vi observerat att magnetisk kompassinformation används i många fält- och laboratorieobservationer på fåglar och andra djur, finns det ingen detaljerad
information om hur fåglar kan uppfatta magnetfältsinformation. En av de viktigaste teorierna som försöker förklara detta mystiska sinne föreslår att ett specifikt ljusaktiverat protein, kryptokrom, kan producera olika kemiska produkter beroende på hur kryptokromet är orienterat i förhållande till
magnetfältet. Kryptokromerna är också kända för att de reglerar den biologiska klockan i djur, så det verkar som om de kan ha mer än en specifik funktion.
Huvudmålet med min avhandling var att studera magnetkompassen ur olika
synvinklar, på en liten sångfågel, i Zebrafinken. Zebrafinkar migrerar inte över
långa sträckor, men de har en fungerande magnetisk kompass som kan användas på en mindre skala för lokala förflyttningar.
Eftersom kryptokrom och magnetkompassen beror på ljus, ville jag studera vilka av ljusets egenskaper som var avgörande för att systemet skulle fungera. Tidigare studier av olika arter av insekter, amfibier och andra fåglar visade att
magnetkompassen fungerade normalt när belysningsfärgen var blå, gron och gula, men att kompassen inte fungerade i röd belysning. Jag testade zebrafinkarna under liknande förhållanden och observerade samma resultat: jag kunde se att fåglarna var orienterade i indigo och grönt ljus, men att de inte var orienterade i rött ljus. Det är även känt att interaktionerna mellan kryptokromer och magnetfältet kan påverkas i närvaro av radiovågsinterferens, så dessa vågor har tidigare använts som en detektor av aktiverade kryptokromer. När mina fåglar testades under samma ljusförhållanden som tidigare, men i närvaro av radiovågsinterferensen, slutade deras magnetiska kompass att fungera, vilket tyder på att mekanismen verkligen beror på kryptokrom (manus I).
Flera olika kryptokrom finns hos de flesta djur, och hos fåglar har tre typer
rapporterats (Cry1, Cry2 och Cry4). Som tidigare nämnt är kryptokromer också
kända för att de reglerar den biologiska klockan. De flesta proteiner som är
involverade i det biologiska klock-programmet ökar och minskar i kvantitet över
dagen. Därför mätte jag nivåerna av dessa tre kryptokromer i zebrafinksögon, för att studera om de varierade i kvantitet över dagen. Jag observerade att Cry1 och Cry2 har en daglig variation, vilket tyder på att de medverkar den biologiska klockmekanismen. Däremot förändrades Cry4-nivåerna inte under dagen, vilket indikerar att dess funktion kan vara oberoende av den biologiska klockan. Eftersom magnetkompassen har upptäcktes både i migrerande och icke-migrerande djur är det förmodligen en mekanism som är oberoende av dags- och årstid. Kryptokrom kan separeras i typer enligt olika egenskaper, en av dem är om de kan aktiveras av naturligt ljus eller inte. Cry1 och Cry2 kan inte aktiveras av ljus men det kan Cry4. Tillsammans antyder detta att den magnetiska kompassen, som verkar bero på en ljuskänslig receptor som är stabil över tid, använder Cry4 (manus II).
Den andra halvan av min avhandling är dedikerad till att visa var i zebrafinksögat
jag kunde hitta celler som innehåller Cry1 (eftersom tidigare studier indikerat detta kryptokrom som en möjlig receptor för magnetsinnet) eller Cry4 (eftersom mina egna fynd tyder på att detta är den troliga magnetreceptorn). Jag hittade Cry1 i alla UV-tappar, en ljuskänslig cell som aktiveras av UV-ljus hos fåglarna och som är inblandad i färgseendet. Något liknande hittades hos kycklingar och europeiska rödhakar. Eftersom vi vet att Cry1 är en typ av kryptokrom som inte aktiveras av ljus och att det är inblandat i reglering av den biologiska klockan, tror vi att Cry1 måste ha en annan, hittills okänd funktion i UV-tapparna som skiljer sig från magnetsinnet (manus III).
När jag analyserade fåglarnas näthinnor på jakt efter Cry4 fann jag att bara en liten grupp celler innehöll detta protein. Dessa celler arrangerades runt ögats iris och bildade en ring på näthinnans ytterkant. Utöver detta identifierades cellerna som innehöll Cry4 i den ringen som horisontalceller, en speciell typ av cell som
behandlar signalen som kommer från ljuskänsliga celler, innan den skickas till
hjärnan, vilket förbättrar kontrasten i de bilder som ögat ser. Att hitta Cry4 i dessa celler, föreslår att den magnetiska informationen kan påverka horisontalcellernas bildbehandling. Ännu mer intressant, antyder ringstrukturen att magnetfältsinformationen endast uppfattas på kanterna men inte i mitten av
synfältet hos fåglarna, vilket skulle innebära att även om både visuell och magnetisk information uppfattas via ögat, inte stör varandra, vilket gör det mycket enklare för hjärnan att bearbeta denna information (manus IV).
Dessa resultat visar att zebrafinkarnas magnetiska kompass fungerar på samma sätt som beskrivits för flyttfåglar, att mekanismen innefattar kryptokrom som receptor, och att det är troligen att Cry4 i horisontella celler som är det specifika proteinet som stöder hela systemet. Mina resultat bekräftar tidigare fynd hos andra fåglar och öppnar nya möjligheter att förstå hur den magnetiska informationen uppfattas av fåglar och andra djur. (Less)
Abstract
It is well known that animals can use a wide variety of information sources to help them orient and navigate as
they move over short or long distances. Birds can rely on information from the sun, the skylight polarization
pattern, the stars, landmarks and the Earth’s magnetic field for orientation and navigation. However, despite the
behavioural evidence supporting the use of the magnetic field as an orientation and navigation cue, the sensory
mechanisms underlying magnetoreception are still missing. In this thesis, I studied one of the proposed models
for magnetoreception: the light-dependent magnetic compass in the zebra finch. The light-dependent magnetic
compass of birds provides directional information about... (More)
It is well known that animals can use a wide variety of information sources to help them orient and navigate as
they move over short or long distances. Birds can rely on information from the sun, the skylight polarization
pattern, the stars, landmarks and the Earth’s magnetic field for orientation and navigation. However, despite the
behavioural evidence supporting the use of the magnetic field as an orientation and navigation cue, the sensory
mechanisms underlying magnetoreception are still missing. In this thesis, I studied one of the proposed models
for magnetoreception: the light-dependent magnetic compass in the zebra finch. The light-dependent magnetic
compass of birds provides directional information about the spatial alignment of the geomagnetic field. It is
proposed to be located in the avian retina, and be mediated by a light-induced, biochemical radical-pair
mechanism involving cryptochromes as putative receptor molecules.
The general goal of my thesis was to study how the light-dependent magnetic compass works in birds by
investigating the proposed mechanism at different levels. I studied the behavioural responses of zebra finches
trained to relocate a food reward inside a 4-arm plus maze, using the magnetic field as the only cue. By testing
birds under different light conditions, I assessed the spectral properties of the magnetic compass. I showed that
the magnetic compass of the zebra finch exhibits the same spectral properties as has been described in
migratory birds, and that the mechanism is most likely mediated by a radical-pair mechanism (Paper I). To
identify which of the three different cryptochromes found in birds is the most likely candidate magnetoreceptor I
studied their gene expression patterns over the circadian day. My assumption was that any cryptochrome
related to circadian tasks should exhibit a daily variation, whereas one involved in magnetoreception is expected
to be expressed constantly over time. I found that Cry1 and Cry2 followed a circadian variation, whereas Cry4
was expressed at equal levels over the day, irrespective of time, which suggested that Cry4 is a better candidate
for magnetoreception than the other cryptochromes (Paper II). With the findings from both the behavioural and
gene expression studies supporting the involvement of cryptochromes in magnetoreception, I next investigated
the location and distribution of Cry1 and Cry4 in the zebra finch retina using immunodetection. I found that Cry1
was expressed in the basal part of the outer segments of the UV cones. Taking into account that Cry1 is likely
not involved in magnetoreception, my findings open up the possibility that Cry1 is involved in a different, yet
undetermined function in the avian UV/V cones (paper III). Cry4, on the other hand, was expressed in a
subpopulation of peripheral horizontal cells in the zebra finch retina. These Cry4-expressing cells form a ring
around the periphery of the retina, suggesting a new model for how the magnetic field may be perceived by
birds. It also provides novel solution to the problem how the magnetoreception system may coexist with the
visual system without interfering with each other (paper IV).
Taken together, the findings presented in the chapters of this thesis show that the light-dependent magnetic
compass in zebra finches works similar to other birds and involves a radical-pair mechanism probably based on
Cry4. The distribution of Cry4 in the zebra finch retina offers a new view on how birds, and maybe other
organisms, can detect the Earth’s magnetic field. Cry1, on the other hand, is likely involved in a novel function in
the avian UV/V cones unrelated to magnetoreception. (Less)
Please use this url to cite or link to this publication:
author
supervisor
opponent
  • Prof. Dr. Peichl, Leo, Institute of Cellular and Molecular Anatomy, Dr. Senckenbergische Anatomie, Goethe University, Frankfurt, Germany
organization
publishing date
type
Thesis
publication status
published
subject
keywords
magnetoreception, radical-pair process, magnetic compass, orientation, cryptochrome, Taeniopygia guttata
pages
157 pages
publisher
Lund University, Faculty of Science, Department of Biology
defense location
Lecture hall “Blå hallen”, Ecology building, Sölvegatan 37, Lund
defense date
2018-05-25 10:00
ISBN
978-91-7753-681-9
978-91-7753-682-6
language
English
LU publication?
yes
id
062db054-904e-49ec-9c26-5bac65100fc1
date added to LUP
2018-04-24 12:37:36
date last changed
2018-11-21 21:39:29
@phdthesis{062db054-904e-49ec-9c26-5bac65100fc1,
  abstract     = {It is well known that animals can use a wide variety of information sources to help them orient and navigate as<br/>they move over short or long distances. Birds can rely on information from the sun, the skylight polarization<br/>pattern, the stars, landmarks and the Earth’s magnetic field for orientation and navigation. However, despite the<br/>behavioural evidence supporting the use of the magnetic field as an orientation and navigation cue, the sensory<br/>mechanisms underlying magnetoreception are still missing. In this thesis, I studied one of the proposed models<br/>for magnetoreception: the light-dependent magnetic compass in the zebra finch. The light-dependent magnetic<br/>compass of birds provides directional information about the spatial alignment of the geomagnetic field. It is<br/>proposed to be located in the avian retina, and be mediated by a light-induced, biochemical radical-pair<br/>mechanism involving cryptochromes as putative receptor molecules.<br/>The general goal of my thesis was to study how the light-dependent magnetic compass works in birds by<br/>investigating the proposed mechanism at different levels. I studied the behavioural responses of zebra finches<br/>trained to relocate a food reward inside a 4-arm plus maze, using the magnetic field as the only cue. By testing<br/>birds under different light conditions, I assessed the spectral properties of the magnetic compass. I showed that<br/>the magnetic compass of the zebra finch exhibits the same spectral properties as has been described in<br/>migratory birds, and that the mechanism is most likely mediated by a radical-pair mechanism (Paper I). To<br/>identify which of the three different cryptochromes found in birds is the most likely candidate magnetoreceptor I<br/>studied their gene expression patterns over the circadian day. My assumption was that any cryptochrome<br/>related to circadian tasks should exhibit a daily variation, whereas one involved in magnetoreception is expected<br/>to be expressed constantly over time. I found that Cry1 and Cry2 followed a circadian variation, whereas Cry4<br/>was expressed at equal levels over the day, irrespective of time, which suggested that Cry4 is a better candidate<br/>for magnetoreception than the other cryptochromes (Paper II). With the findings from both the behavioural and<br/>gene expression studies supporting the involvement of cryptochromes in magnetoreception, I next investigated<br/>the location and distribution of Cry1 and Cry4 in the zebra finch retina using immunodetection. I found that Cry1<br/>was expressed in the basal part of the outer segments of the UV cones. Taking into account that Cry1 is likely<br/>not involved in magnetoreception, my findings open up the possibility that Cry1 is involved in a different, yet<br/>undetermined function in the avian UV/V cones (paper III). Cry4, on the other hand, was expressed in a<br/>subpopulation of peripheral horizontal cells in the zebra finch retina. These Cry4-expressing cells form a ring<br/>around the periphery of the retina, suggesting a new model for how the magnetic field may be perceived by<br/>birds. It also provides novel solution to the problem how the magnetoreception system may coexist with the<br/>visual system without interfering with each other (paper IV).<br/>Taken together, the findings presented in the chapters of this thesis show that the light-dependent magnetic<br/>compass in zebra finches works similar to other birds and involves a radical-pair mechanism probably based on<br/>Cry4. The distribution of Cry4 in the zebra finch retina offers a new view on how birds, and maybe other<br/>organisms, can detect the Earth’s magnetic field. Cry1, on the other hand, is likely involved in a novel function in<br/>the avian UV/V cones unrelated to magnetoreception.},
  author       = {Rodriguez, Atticus Pinzon},
  isbn         = {978-91-7753-681-9},
  keyword      = {magnetoreception,radical-pair process,magnetic compass,orientation,cryptochrome,Taeniopygia guttata},
  language     = {eng},
  pages        = {157},
  publisher    = {Lund University, Faculty of Science, Department of Biology},
  school       = {Lund University},
  title        = {Light-dependent magnetoreception in zebra finches :  - from behaviour to receptor},
  year         = {2018},
}