Avian thermoregulation across age and seasons

Abstract

Animals constantly need to relate to prevailing environmental conditions and regulate their body temperature accordingly. Body temperature regulation in birds and mammals is inherently linked to energy expenditure and, thus, thermoregulation is a physiological mechanism that could trade-off with other costly processes, with potential long-term fitness consequences.
In this thesis, I studied ecological and physiological sources of variation in body temperature across age and seasons, and how variation in thermoregulatory patterns trade-off with other processes within a life-history framework. More specifically, I studied how thermoregulatory development was affected by early life thermal environment and how body temperature was regulated and maintained outside of thermoneutrality. For this purpose, I used small, hole-nesting, passerine birds both during the nestling stage and as adult birds in winter and during breeding.
I found that nest environment affected body temperature regulation, short-term growth and development in nestlings but that there also might be long-term effects on apparent survival. More specifically, growing up in a small brood allowed for investment in both growth and thermoregulatory development, compared to nestlings that grew up in large broods. By experimentally increasing nest temperature I was also able to show that nestlings were well equipped to deal with increased nest temperatures, but that it came with a cost in lower body mass gain, and that increased nest temperatures could potentially have positive effects on long-term survival.
While working hard to feed their young, the risk of overheating can constrain parental work rate. By experimentally reducing this constraint, I found that females were able to increase innate immune function while reducing work rate, but without compromising nestling development.
In winter, small passerines routinely reduce body temperature during the night, thereby lowering energy expenditure. I found that young birds (in their first winter) had both higher metabolic rate and body temperature during the night compared to old birds (in their second winter or older). Such differences could be related to experience-based variation in assessment of predation risk or age-related differences in plumage quality. I also show that handling birds in winter caused a pronounced decrease in body temperature, highlighting the importance of plumage in maintaining body temperature in the cold for these small birds. Overall, these studies demonstrate the need for including age-effects into studies of thermoregulation and energy management in the cold.
I have, for the most part, studied avian thermoregulation outside of thermoneutrality, when additional energy is required to maintain body temperature. Given the current changes to our climate, with an expected increased frequency of extreme weather, studies like these can add important knowledge to our understanding of how animals respond physiologically to such changes and how this, potentially, could shape life-histories.

Abstract (Swedish)

Vilda djur påverkas ständigt av omgivningens temperatur som, tillsammans med ytterligare faktorer, styr många av de mönster och beteenden vi ser hos djur i naturen. Förändringar i temperatur kan till exempel påverka hur populationer och individer rör sig över tid och rum, när de väljer att fortplanta sig samt hur mycket föda som finns att tillgå.
För jämnvarma djur, fåglar och däggdjur, som producerar värme för att hålla en hög och någorlunda konstant kroppstemperatur är omgivningens temperatur också fysiologiskt viktig då energikostnaden för att bibehålla en given kroppstemperatur ökar då det är för kallt eller för varmt. En liten fågel som kurar ihop sig för att sova i ett svenskt vinterlandskap kan behöva bibehålla en kroppstemperatur som är mer än 50 °C över omgivningens temperatur. Därför behöver den producera mer värme, samtidigt som den måste minska sin värmeförlust via olika beteenden och fysiologiska anpassningar. Den kan till exempel söka upp en sovplats som är vindskyddad och där den dessutom är skyddad för rovdjur, samtidigt som den fluffar upp sina fjädrar så mycket som möjligt och minimerar exponerad kroppsyta. Allt för att öka sin isolering och minska sin värmeförlust. Ofta reducerar fågeln även sin kroppstemperatur under natten, vilket sparar energi. Dessa vinterförhållanden, med kalla temperaturer, långa nätter och liten födotillgång, är extra utmanande för små fåglar eftersom de har en hög kroppstemperatur (jämfört med däggdjur) och en stor kroppsyta i relation till sin volym, vilket gör att de lättare förlorar värme.
Samtidigt så riskerar dessa små fåglar att överhettas när de arbetar hårt för att mata sina ungar på våren. Som exempel kan nämnas blåmeshonor som under sin häckning gör över 600 holkbesök per dygn för att mata sina ungar, ibland med en kroppstemperatur på över 45 °C! Att arbeta med så höga kroppstemperaturer är förmodligen inte gynnsamt, åtminstone inte under långa perioder, då det ökar risken för cellskador.
Ruvningstemperatur och omgivningstemperatur under ungarnas tid i boet har effekter på ungarnas tillväxt, fysiologi och överlevnad. Både alltför kalla och alltför varma temperaturer under dessa perioder kan vara skadliga. Trots detta är det få studier som undersökt hur ungarnas tillväxt och utveckling under ungperioden påverkas av höga eller låga temperaturer i boet.
Mitt mål och syfte med denna avhandling var att studera vilka faktorer som orsakar variation i kroppstemperatur hos fåglar, över åldrar och årstider, och vad detta kan få för fysiologiska och ekologiska konsekvenser samt hur det påverkar fåglarnas livshistoria. Till detta syfte använde jag blåmesar och talgoxar som häckar (och övernattar) i våra holkar kring Krankesjön och Vomb, strax utanför Lund.
I första kapitlet (Paper I) studerade vi hur antalet ungar i boet (kullstorlek) påverkar ungarnas kroppstemperatursutveckling genom att undersöka hur enskilda ungar från olika kullstorlekar reglerar sin kroppstemperatur under nedkylning. Ungar från mindre kullar var bättre på att stå emot nedkylning tidigt i utvecklingen jämfört med ungar från större kullar. Detta var troligtvis inte relaterat till temperaturen i boet eftersom den inte skiljde sig åt nämnvärt under tidig utveckling. Mer sannolikt var detta en effekt av en bättre näringsmässig status hos ungar från mindre kullar vilket troligen tillät dem att lägga energi på både tillväxt och utveckling av termoreglering. I andra kapitlet (Paper II) byggde vi vidare på dessa idéer för att få en bättre förståelse för hur en hög temperatur i boet påverkar ungarnas tillväxt och termoreglering. Våra resultat visade att ungar har en god förmåga att bibehålla en relativt normal kroppstemperatur i experimentellt förhöjda temperaturer men att detta kostar i form av sämre tillväxt. Dessutom tyder våra resultat, mot vår förväntan, på att förhöjda temperaturer i boet till och med kan ha en positiv effekt på överlevnad fram till nästa vinter och häckningssäsong för dessa ungar.
I det tredje kapitlet (Paper III) underlättade vi värmeavgivning för hårt arbetande blåmesar under häckning för att studera hur detta påverkade deras kroppstemperatur, arbetskapacitet och immunförsvar. Bröstmusklerna genererar mycket värme vid hårt arbete och därför klippte vi bort fjädrar och dun över bröstmuskler och buk för att göra det lättare för fåglarna att bli av med överskottsvärme. Denna manipulering är ofarlig och övergående då fåglarna ruggar och byter ut gamla fjädrar mot nya efter häckning. Vi mätte sedan matningsfrekvens under den mest intensiva matningsperioden, efter vilken vi fångade föräldrarna och tog blodprov för att analysera deras immunförsvar. Klippta hannar matade lika mycket som oklippta och de hade också lika hög kroppstemperatur, medan klippta honor matade mindre än oklippta honor. Således gjorde den underlättade värmeavgivningen inte att honor ökade sin matningsfrekvens, men de investerade däremot mer i sitt immunförsvar, utan att kompromissa med ungarnas tillväxt.
Det fjärde, femte och sjätte kapitlet handlar alla om hur dessa blåmesar och talgoxar reglerar sin kroppstemperatur vintertid. I det fjärde kapitlet (Paper IV) analyserade vi hur värmeproduktion och därmed energiförbrukning ökar när det blir succesivt kallare och hur denna ökning förhåller sig till reglering av kroppstemperatur. Vi fokuserade särskilt på olika ålderskategorier (fåglar under deras första vinter – unga, fåglar under deras andra vinter, eller äldre – gamla) och fann att både energiförbrukning, total värmeledningsförmåga samt kroppstemperatur var högre i unga fåglar. Detta skulle kunna vara en konsekvens av att unga fåglar är mer tidspressade vid sin första ruggning och därmed har en fjäderdräkt av sämre kvalitet.
Tidigare studier har visat att småfåglar, som till exempel blåmesar, gärna undviker att sänka sin kroppstemperatur under natten om de har god tillgång till föda eller om klimatet är milt. Det har länge spekulerats i att en ökad predationsrisk kan vara en orsak till att dessa fåglar gärna undviker att sänka sin kroppstemperatur under natten då en nedkyld fågel sannolikt skulle ha svårare att fly vid ett predationsförsök. I det femte kapitlet (Paper V) undersökte vi därför hur en ökad predationsrisk påverkar denna vanligt förekommande kroppstemperaturreducering under kalla vinternätter och fann att unga, men inte gamla, fåglar bibehåller en relativt hög kroppstemperatur när predationsrisken uppfattas vara hög. Denna effekt var dock temperaturberoende och bara synlig under de kallaste nätterna.
I det sjätte och sista kapitlet (Paper VI) studerade vi hur hantering av sovande fåglar under vintern, som till exempel vid en vanlig ringmärkning vintertid, påverkar talgoxars kroppstemperatur. Vi visade att hantering ger upphov till en dramatisk reducering av kroppstemperaturen som även fortsätter efter att fågeln har slutat hanteras och lagts tillbaka i holken. Denna reducering visar tydligt på vikten av fjäderdräktens isolerande egenskaper och hur hantering kan ge stora effekter på kroppstemperaturen hos dessa fåglar.
Gemensamt för våra studier är att de lägger fokus på åldersskillnader. Unga fåglar verkar vara mer ”reaktiva” i att de har högre kroppstemperatur, högre energiåtgång och reagerar mer på en ökad predationsrisk. Vi föreslår att detta kan bero på skillnader i fjäderdräkt eller på mer erfarenhetsbaserade effekter, vilket skulle behövas studeras mer i detalj i kommande studier.
Denna avhandling berör främst fåglars temperaturreglering i värme eller kyla, då de behöver lägga energi på att bibehålla sin kroppstemperatur. Med pågående klimatförändringar och kommande ökningar av extrema väderhändelser i åtanke kan studier som dessa vara värdefulla för att förutse hur djur påverkas fysiologiskt och vilka effekter det kan tänkas ha på deras ekologi och livshistoria.

• author: Andreasson, Fredrik
• supervisor: Jan-Åke Nilsson; Andreas Nord; Dennis Hasselquist
• opponent: Professor Swanson, David L., University of South Dakota, Vermillion, USA
• organization: Evolutionary ecology; Life History and Functional Ecology (research group)
• publishing date: 2019-12-18
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: ambient temperature, body temperature, Cyanistes caeruleus, energy expenditure, hypothermia, life-history theory, metabolic rate, Parus major, thermoregulation, trade-off, winter ecology
• pages: 175 pages
• defense location: The Blue Hall, Ecology Building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2020-01-24 09:30:00
• ISBN: 978-91-7895-377-6
• ISBN: 978-91-7895-376-9
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 09ef517c-7877-4cb2-9009-f73e8902751d
• date added to LUP: 2019-12-09 12:21:36
• date last changed: 2023-05-04 14:23:37