On urbanisation and birds : Insights from a molecular and physiological perspective

Abstract

Urbanisation of natural habitats is rapidly intensifying and poses a potential global threat for wildlife. Thus, it is important to explore its impact on wildlife in order to understand the present and future threats and how resilient organisms are to them. Although many species decline in abundance or even disappear once an area is urbanised, some species, populations and/or individuals are able to succeed in this new environment. Indeed, marked phenotypic differences in behaviour, morphology and physiology have been demonstrated among species inhabiting urban environments. In this thesis, using birds as model organisms, I investigate the role of urbanisation and the implications of two important life-history traits; telomere dynamics and oxidative stress physiology. In addition, I studied the genomic structure of multiple urban and natural/semi-natural populations of great tit (Parus major), a common urban-dwelling species, in order to explore potential common signatures of selection and local adaptation to urban habitats.
Regarding telomere dynamics, the results show that urban environments inflict an early-life detrimental effect on telomere length, probably through a combination of being exposed to multiple urban stressors and poorer diet. This early-life effect on telomere length had implications for survival, with strong selection against short telomere length individuals in the first year, especially in the urban environment. However, if the bird survives their first year, the urban environment does not seem to affect the telomere shortening more than the rural environment. Possibly, some of the urban factors such as supplementary feeding, higher temperatures or lower predation risk, may outweigh the costs of being exposed to different stressors (e.g. air and noise pollution or artificial light at night).
With respect to oxidative stress physiology, we found that in four common urban passerine species, the plasma antioxidant capacity was positively correlated with increases in urbanisation and air pollution intensity (i.e., NOx exposure estimates). Although, their response to urbanisation/NOx was similar, there were significant differences between the four species in absolute levels, suggesting different reaction norms to urbanisation/NOx or different capacities in the up-regulation of the antioxidant physiology. Indeed, and despite the increase in the antioxidant capacity, one of the species, the tree sparrow (Passer montanus), had increased levels of protein carbonyls (oxidative damage biomarker), but only in relation to NOx exposure. This suggests that this species is more sensitive to pollution. Furthermore, the latter result highlights the importance to study markers of oxidative stress across species and in the same environments, in order to understand how urban environmental stress affects species differently.
Finally, our genomic analysis of multiple great tit urban populations reveals that despite the overall low genetic differentiation, some loci diverged in relation to urbanisation. This implies that parallel evolution of a few key genes may play an important role for adaption to the urban environment.
In summary, the results presented in this thesis shed light and offer new perspectives in the emerging field of urban ecology, particularly for bird urban ecology, but also regarding life-history variation and the potential mechanisms involved in shaping phenotypic traits to novel environmental stressors.

Abstract (Swedish)

Världens befolkning ökar och i takt med det utbredningen av städer och urbana miljöer. Urbaniseringen är en extrem utmaning för många djurarter och antalet arter har minskat i takt med urbaniseringen. Trots detta finns det en hel del arter som tillsynes verkar blomstra i staden, mycket tack vara den rika tillgången till mat. Men så finns det en också baksida, nämligen de olika miljöföreningar som stadsdjuren, liksom vi människor, exponeras för. Med andra ord har staden både för- och nackdelar för de vilda djur som bor vid sidan av oss i staden.
Många av de arter som lever i staden lever också i skogen, och stadspopulationer har visat sig vara väldigt olika de populationer som bor i mer naturliga miljöer, det kan vara allt ifrån beteende skillnader till hur de ser ut. Till exempel sjunger många fågelarter på en annan tonhöjd för att överrösta bullret i staden och de är inte lika skygga gentemot människor, detta ses tydligt hos till exempel måsar och ekorrar. De uppvisar också stora skillnader fysiologi, vilket har visats hos många olika slags djurgrupper runt om i världen. Det är emellertid viktigt att förstå vad konsekvenserna av dessa skillnader kan ha för djurens liv och överlevnad i stadsmiljön. Kommer de att göra livet för stadslevande arter lättare och bättre? Eller är skillnaderna ett tecken på stress och dålig hälsa? Viktigt att också veta är om stadspopulationer skiljer sig genetiskt ifrån de rurala populationerna. För om detta är fallet så kan fördelaktiga gentyper överföras till kommande generationer och populationen kan vara bättre anpassad för miljöstress.
Fåglar är en kanske den djurgrupp som är mest synlig i stan, vi kan njuta av att lyssna på deras sång om våren och interagera med dem när vi matar dem med våra brödrester. I denna avhandling tittar vi närmare på hur stadsmiljön påverkar just fåglar, deras fysiologi och överlevnad. Dessutom har vi undersökt genetiska skillnader mellan stads- och skogsfåglar, för att undersöka om t.e.x en fågel ifrån Malmö är mer lik en stadsfågel ifrån Lissabon, än en skogsfågel ifrån södra Sverige.
En huvudkomponent i denna avhandling är telomerer. Telomerer är fascinerande eftersom de skyddar arvsmassan från att brytas ner. Detta gör de delvis genom att brytas ner själva, d.v.s. de förkortas. Denna självuppoffring gör dem lämpliga som indikatorer för åldrande - ju längre en individs telomerer är, desto större chans har den enskilde individen till ett långt liv. Dessutom har det visat sig att miljöstressfaktorer kan påskynda telomerers förkortning. Här använder vi denna åldrande markör för att testa hur stadsmiljön påverkar telomerlängden hos talgoxar. Resultaten visar att stadslivet är tufft för unga talgoxar, d.v.s. de fågelungar som växer upp i stan har kortare telomerer. Vilken miljöfaktor det är som ligger bakom denna effekt är ännu okänd, men dålig kost och/eller svält är troliga faktorer, speciellt eftersom kost har visat sig ha en betydande roll för att upprätthålla telomerlängden. Det påföljande året följde vi dessa unga individer och kunde visa på att telomerlängden har en viktig roll för överlevnaden i stan. Alla de unga fåglar som hade korta telomerer i stan återfanns inte i populationen det kommande året, i klartext, de överlevde inte vintern. Detta innebär att de mest stresskänsliga unga individerna dör tidigt, men det innebär också att mest stresståliga individerna överlever till vuxen ålder. Detta var tydligt när vi mätte telomerlängden hos de vuxna talgoxarna, för då visade det sig att stadspopulationen bestod av individer med relativt längre telomerer i jämförelse med vuxna talgoxar ifrån skogen. Således är den negativa effekten av stadsmiljön mer prominent tidigt i livet än senare i livet, då kan t.o.m. fördelarna överväga nackdelarna.
Förutom telomerer finns det andra fysiologiska markörer för miljöstress som är viktiga att undersöka i relation till urbanisering, och speciellt i relation till luftföroreningar. Många luftföroreningar är reaktiva i kroppen som s.k. oxidanter. Dessa oxidanter kan skada vitala molekyler och vävnader i kroppen. Genom att ta blodprov och mäta nivåerna av de skyddande antioxidanterna och även de potentiella oxidativa skadorna som uppkommit så kan man få bra insikter om djurens, liksom människans, hälsotillstånd i urbana miljöer. Här tittar vi på detta i fyra olika fågelarter, och alla fyra fågelarter visade högre antioxidantnivåer med ökande luftföroreningsnivåer och urbanisering. Trots de höga antioxidantnivåerna så uppvisade pilfinken även högre nivåer av oxidativa skador på proteiner med ökad exponering för trafik-genererade luftföroreningar. Dessa resultat tyder på att stadsfåglar har ett förstärkt skyddssystem och att detta skydd är tillräckligt för att förhindra skador hos tre av fyra vanliga stadsfågelarter.
I den sista delen av den här avhandlingen studeras talgoxens genetik. Vi jämför en halv miljon små genetiska koder mellan flera stads- och landsbygdspopulationer. Dessa populationer var spridda över hela Europa - ifrån Göteborg i norr till Lissabon i söder. Syftet med detta stora projekt var att testa om det finns mer likheter mellan vitt spridda stadspopulationer än mellan en stad- och en skogspopulation som ligger nära varandra. På det stora hela så visar talgoxarna en mycket liten genetisk skillnad över hela sin utbredning, vilket tyder på att stadsmiljön inte utövar ett stort hinder för förflyttning mellan områden. Men trots att den största delen av genomet var lika, så var det en hel del gentyper som var signifikant vanligare i stadsmiljöerna över hela Europa än de var i skogen. Dessa gemensamma signaturer på gennivån tyder på att stadsmiljön är likartad m.a.p. både miljöstressfaktorerna och talgoxens respons till dessa, d.v.s. ett liknande selektionstryck som kan leda till småskalig evolution och lokalanpassning till stadsmiljön. Ytterligare forskning behövs för att förstå om detta har några positiva effekter för talgoxar i stan.
Sammanfattningsvis så visar resultaten ifrån denna avhandling att stadsmiljön utgör ett hot för en av våra vanligaste och mest älskade fågelarter. Vi har visat negativa effekter på biomarkörer kopplat till åldrande och hälsa, samt direkt negativa effekter på överlevnad. Unga talgoxar är mest känsliga, och pilfinken är mer känslig än blåmesen, talgoxen och gråsparven. För att kunna förutsäga effekterna av den fortsatt ökande urbaniseringen behövs mer studier av vilda djurs fysiologiska hälsa, och hur gentyper kopplas till detta. Detta för att förstå olika arters och livsstadiers motståndskraft och känslighet mot urbanisering och dess olika miljöföroreningar och för att kunna ha livskraftiga fågelpopulationer i stan även i framtiden.

• author: Salmon, Pablo
• supervisor: Caroline Isaksson; Staffan Bensch
• opponent: Dr. Evans, Karl, Department of Animal and Plant Sciences, University of Sheffield, United Kingdom
• organization: Evolutionary ecology
• publishing date: 2017-10
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Natural Sciences
• keywords: Air Pollution, Antioxidants, Birds, great tit Parus major, Local adaptation, Nitrogen oxides, Oxidative stress, Parallel evolution, Survival, Telomere dynamics, Telomeres, Urbanisation
• pages: 157 pages
• defense location: Lecture hall “Blå hallen”, Ecology building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2017-10-20 09:00:00
• ISBN: 978-91-7753-383-2
• ISBN: 978-91-7753-384-9
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 0c8d6c11-c5f5-4748-b64a-356c21e67a31
• date added to LUP: 2017-09-27 14:55:05
• date last changed: 2018-11-21 21:34:50