Go with the flow : visually mediated flight control in bumblebees

Abstract

Despite their small brains and tiny eyes, flying insects are capable of detecting and avoiding collisions with moving obstacles, and with remarkable precision they navigate through environments of different complexity. For this thesis, I have investigated how bumblebees use the pattern of apparent image motion that is generated in their eyes as they move through the world (known as optic flow), in order to control flight. I analysed the speed and position of bumblebee (Bombus terrestris) flight trajectories as they negotiated arenas of different dimensions and visual complexity. I also investigated the impact of optic flow on bumblebee learning flights, a special kind of flight designed to memorise the location of the nest or a newly discovered food source. The general aim of my research has been to understand how flying insects use vision to actively control their flight.

The viewing angle at which optic flow is measured has important consequences for flight in densely cluttered environments, where timely control of position and speed are necessary for effective collision avoidance. I therefore investigated when, and how, bumblebees respond to sudden changes in the magnitude of optic flow. My results reveal that the visual region over which bumblebees measure optic flow is determined by the location in the frontal visual field where they experience the maximum magnitude of translational optic flow. This strategy ensures that bumblebees regulate their position and speed according to the nearest obstacles, allowing them to maximise flight efficiency and to minimise the risk of collision. My results further demonstrate that, when flying in narrow spaces, bumblebees use optic flow information from nearby surfaces in the lateral visual field to control flight, while in more open spaces they rely primarily on optic flow cues from the ventral field of view. This result strengthens the finding that bumblebees measure optic flow for flight control flexibly in their visual field, depending on where the maximum magnitude of translational optic flow occurs. It also adds another dimension to it by suggesting that bumblebees respond to optic flow cues in the ventral visual field if the magnitude is higher there than in the lateral visual field. Thus, the ability to flexibly use the surrounding optic flow field is of great importance when it comes to the control of cruising flight. For this thesis I also investigated the impact of ventral and panoramic optic flow on the control of learning flights in bumblebees. The results show that the presence of ventral optic flow is important for enabling bumblebees to perform well-controlled learning flights. Whether panoramic optic flow cues are present or not does not strongly affect the overall structure of the learning flight, although these cues might still be involved in fine-scale flight control. Finally, I found that, when the availability of ventral optic flow is limited to certain heights, bumblebees appear to adjust their flight parameters to maintain the perception of ventral optic flow cues.

In summary, the results compiled in this thesis contribute to a better understanding of how insects use visual information to control their flight. Among other findings, my results emphasize the importance of a being able to flexibly measure optic flow in different parts of the visual field, something that enhances bees’ ability to avoid collisions.

Abstract (Swedish)

För ungefär 350 miljoner år sedan utvecklade de första insekterna förmågan att flyga och har sedan dess dominerat våra terrestra miljöer. Trots sina pyttesmå hjärnor och avsaknad av avancerade kontrollinstrument så lyckas flygande insekter på många vis utkonkurrera modern flygteknik. Humlor och bin kan till exempel leta upp en födokälla långt ifrån sitt bo, återvända hem igen och sedan upprepa denna resa flera gånger om utan problem. Dessutom är flygande insekter extremt akrobatiska då de obehindrat navigerar genom de mest svårforcerade och komplexa miljöer. Hur kan insekter flyga så snabbt och smidigt utan att krascha? För att kontrollera sin flygning använder de sig av något som kallas för optiskt flöde, vilket är det bildflöde som passerar ögat då insekten rör sig genom sin omgivning. För att undvika kollisioner måste flyghastighet och position kontrolleras mycket noggrant, men hur går detta till? Hur tillförlitliga är insekters flygkontrollsystem i olika typer av miljöer eller då en dynamisk omgivning ställer höga krav på en snabb reaktionsförmåga? I denna avhandling har jag undersökt dessa frågor genom att studera hur humlor (Bombus terrestris) navigerar i flygtunnlar av olika bredd och komplexitet. Jag har också undersökt hur optiskt flöde påverkar humlors förmåga att utföra inlärningsflygningar, en karakteristisk flygning speciellt utformad för att humlan skall kunna memorera och hitta tillbaka till sitt bo.

För en insekt som flyger framåt med oförändrad hastighet är det optiska flödet inte konstant över hela synfältet. Det snabbaste bildflödet upplevs 90 grader i sidled, vinkelrätt mot flygriktningen. Om det optiska flödet mäts vid denna punkt i synfältet skulle en insekt alltså få ut maximal information om förändringar i hastigheten av optiskt flöde, exempelvis orsakat av ett potentiellt kollisionsobjekt. Det vore dock opraktiskt att mäta optiskt flöde vid denna laterala synvinkel, då insekten i så fall inte kan förbereda sig på förändringar i sin flygriktning. Synvinkeln vid vilken optiskt flöde mäts, har således viktiga konsekvenser för flygning i komplexa miljöer där en snabb reaktionsförmåga är avgörande för att undvika kollisioner. Jag har därför undersökt när och hur humlor reagerar på plötsliga förändringar i sin omgivning. Resultaten visar att synvinkeln inte är konstant utan snarare beror på var i synfältet det starkaste bildflödet förekommer. Genom att hela tiden kontrollera sin flygning utefter det starkast tillgängliga bildflödet, säkerställer humlorna att de reagerar på potentiella kollisionsobjekt oavsett var i synfältet de befinner sig.

Tidigare studier av insekters flygkontroll har nästan uteslutande genomförts i smala flygtunnlar. Eftersom mycket lite är känt om hur insekter kontrollerar sin flygning i öppna miljöer designade jag en studie i syfte att undersöka just detta. Jag tränade humlor att flyga genom tunnlar av varierande bredd och noterade hur avståndet mellan väggarna påverkade deras flygkontroll. Resultaten visar att då tunnelbredden ökar så blir humlornas hastighets- och positionskontroll allt mer variabel. Vidare visar resultaten att i trånga utrymmen använder sig humlor främst av det optiska flöde som genereras från laterala ytor (såsom väggarna i en flygtunnel), medan i mer öppna miljöer så styrs flygningen av information från marken. Detta tyder på att humlor använder sig av - och mäter - optiskt flöde flexibelt över en stor lateral och ventral yta.

När bin, humlor och getingar lämnar sina bon för första gången utför de en så kallad inlärningsflygning, speciellt utformad för att insekterna skall kunna memorera och hitta tillbaka till sitt bo igen. Inlärningsflygningarna består av bågar, eller slingor, av ökande radie centrerade runt boet. För att insekten ska få ut maximal information om boets läge måste dessa inlärningsflygningar noga kontrolleras. Hur går detta till? Jag har undersökt hur ventralt och panoramiskt optiskt flöde påverkar kontrollen av dessa flygningar hos humlor. Resultaten visar att förekomsten av ventralt optiskt flöde är viktig för humlornas förmåga att utföra en inlärningsflygning. Så länge tillgången på ventralt optiskt flöde är tillräcklig kan humlorna kontrollera sin flygning även då panoramiskt optiskt flöde helt saknas. Vidare visar resultaten att humlorna kan justera sina flygkontrollparametrar så att de bibehåller den mängd ventralt optiskt flöde som är nödvändig för att memorera boets läge i förhållande till omgivningen.

Sammanfattningsvis bidrar de resultat som sammanställts i denna avhandling till en ökad förståelse för hur insekter kontrollerar sin flygning. Bland annat betonar resultaten vikten av att flexibelt kunna mäta optiskt flöde i olika delar av synfältet, något som ökar humlans förmåga att undvika kollisioner i flykten.

• author: Linander, Nellie
• supervisor: Marie Dacke; Emily Baird
• opponent: Dr. Sanjay P Sane, National Centre for Biological Sciences, Tata Institute of Fundamental Research, Bangalore, India
• organization: Functional zoology; Lund Vision Group (research group)
• publishing date: 2017
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Natural Sciences
• keywords: insect, vision, Bombus terrestris, flight control, optic flow, centring, flight speed, height, viewing angle, learning flight, Insect, vision, Bombus terrestris, flight control, optic flow, centring, flight speed, height, viewing angle, learning flight
• pages: 62 pages
• defense location: The Blue Hall, Ecology Building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2017-09-15 10:00:00
• ISBN: 978-91-7753-165-4
• ISBN: 978-91-7753-166-1
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 20f28c11-5b3f-49ec-a82a-1e928ab97b4e
• date added to LUP: 2017-08-15 12:53:06
• date last changed: 2020-10-13 13:47:02