Advanced

The prey perspective - behaviour and appearance in a world of predators

Ahlgren, Johan LU (2015)
Abstract (Swedish)
Popular Abstract in Swedish

Den enorma variationen av beteenden och utseenden som återfinns i djurriket har i alla år fascinerat och länge förbryllat biologer. Rovdjurens skoningslösa utgallring är en av de stora drivkrafterna bakom evolutionen av alla dessa karaktärsdrag. Rovdjuren är såklart även en viktig strukturerande kraft i sötvattensmiljöer och har där lett till utvecklingen av mängder av försvarsanpassningar hos bytesdjuren, inklusive beteendeförändringar, kroppsliga- och kemiska-försvar. Även om vi vet mycket om hur rovdjur påverkar bytesdjurens beteenden och utseende så finns det fortfarande otaligt med obesvarade frågor. I min avhandling försöker jag svara på några av de frågor som berör den stora variationen vi... (More)
Popular Abstract in Swedish

Den enorma variationen av beteenden och utseenden som återfinns i djurriket har i alla år fascinerat och länge förbryllat biologer. Rovdjurens skoningslösa utgallring är en av de stora drivkrafterna bakom evolutionen av alla dessa karaktärsdrag. Rovdjuren är såklart även en viktig strukturerande kraft i sötvattensmiljöer och har där lett till utvecklingen av mängder av försvarsanpassningar hos bytesdjuren, inklusive beteendeförändringar, kroppsliga- och kemiska-försvar. Även om vi vet mycket om hur rovdjur påverkar bytesdjurens beteenden och utseende så finns det fortfarande otaligt med obesvarade frågor. I min avhandling försöker jag svara på några av de frågor som berör den stora variationen vi ser inom arter, ja, till och med inom samma bestånd.

Jag har studerat två olika vattenlevande bytesdjur, sötvattensmärlan och den ovala dammsnäckan. Snäckan är väldigt flexibel och kan till exempel känna igen och ändra beteende och skalform vid doften av rovfisk, oavsett om den tidigare levt med eller utan fisk i sin närvaro. Sötvattensmärlan är däremot känd för att vara lokalt anpassad och har till skillnad från snäckan även visat sig vara naiv i mötet med tidigare okända rovdjur. Sötvattensmärlor från fisk- respektive fiskfria-dammar skiljer sig därför åt i beteende, parningsstrategier och dödlighet till följd av deras lokala anpassningar till den rådande rovdjurssammansättningen. Den höga dödlighet som jag såg hos individer från fiskdammar jämfört med de från fiskfria-dammar kan bero på att det blir ökad konkurrens och mer aggression mellan individerna när sötvattensmärlorna tvingas spendera mer tid i gömsle för att undkomma rovfisk. Dessutom har sötvattensmärlshanar visat sig vakta honorna innan parning genom att helt enkelt klamra sig fast på deras rygg. I fiskdammarna såg jag att hanarna vaktade honorna i mindre utsträckning än i fiskfria dammar. Vidare kunde jag visa att det är klara skillnader mellan hanar och honor när det kommer till dödlighet och födointag, då hanar på grund av sin ”lev fort, dö ung-” livsstil hade både högre dödlighet och högre födointag än honor.

Snäckornas flexibilitet gör att de lämpar sig bra att använda till studier som försöker förklara hur flexibla försvar påverkar variationen av beteende och utseende hos bytesdjur. Hos sötvattenssnäckor med ljusgenomsläppligt skal har flera studier visat på skillnader i mängden samt mönstringen av deras kroppspigmentering. Enligt litteraturen är dessa skillnader en följd av artspecifika pigmenteringsmönster samt ärftliga skillnader mellan populationer inom arter. Vidare har man dock också sett stora variationer inom populationer, vilket tyder på polymorfism (förekomsten av två eller flera former inom en population). Därför undersökte jag om skillnaderna i mantelpigmentering kunde bero på skillnader i miljövariabler som rovdjursnärvaro och ultraviolett-strålning (UV). Det visade sig att individer från samma population kunde uttrycka ett stort omfång av både pigmenteringsmönster och mängden pigmentering. Snäckor som utsatts för rovfisk fick mer fläckig pigmentering, ett försvar som antagligen gör snäckorna mer kamouflerade. Snäckorna i UV-behandlingen blev ännu mörkare eftersom dessa melaninpigment har en skyddande effekt mot UV. En kraftig pigmentering omöjliggör samtidigt fläckig pigmentering och dessa snäckor var därför mindre kamouflerade än snäckorna i rovfiskbehandlingen. När jag sedan utsatte snäckorna för rovfisk och UV samtidigt, blev snäckorna lika mörka som i UV-behandlingen, men mindre fläckiga än de i rovfisk-behandlingen. Detta tyder på att snäckorna har svårt att optimera sin pigmentering när de utsätts för både rovfisk och UV. Med tanke på mängden mörka pigment hos snäckorna i UV-behandlingarna har de förslagsvis ett fullgott skydd mot UV. Däremot har snäckorna som utsatts för både rovfisk och UV fått prioritera bort sitt fläckiga kamouflage och har då antagligen ett sämre kamouflage än de snäckor som endast utsatts för rovfisk. Både rovfisk och UV framkallar mer pigment men med olika resultat, vilket gör det svårt för snäckorna att optimera sin pigmentering när de utsätts för rovfisk och UV samtidigt.

Vidare undersökte jag hur sötvattenssnäckan reagerade på närvaro av två rovdjur med olika jaktstrategier. Rovfisken rudan och snäckätande iglar använder olika jaktstrategier men har båda visat sig vara specialister på att fånga snäckor. Medan rudan aktivt letar efter snäckor, sitter igeln och väntar på att en snäcka ska krypa förbi. Fisknärvaro framkallade ett ökat utnyttjande av gömslen samtidigt som igelnärvaro minskade snäckornas användning av gömslen. Detta är ett tydligt exempel på när två rovdjursförsvar är i konflikt. När ett bytesdjur utsetts för flera rovdjur samtidigt finns det flera tänkbara utfall, så som att framkalla ett genomsnittligt försvar eller att ignorera ett av rovdjuren och enbart reagera på det som i stunden upplevs som farligast. När jag utsatte snäckorna för både fisk och igel ignorerade de fisken och lämnade gömslena i försvar mot igeln. Rovfiskar kan konsumera sötvattenssnäckor i mycket högre takt än igelar, ändå utgör igelar ett mer direkt hot än fiskar. Genom att driva snäckorna ut ur de fisksäkra gömslena, påverkade iglarna indirekt snäckornas överlevnad genom att öka risken för att de blir uppätna av en fisk. Så även om snäckorna i sig konsumerar relativt få snäckor kan de öka andelen som faller offer för rovfisk. På så vis kan tillsynes oviktiga rovdjur spela en avgörande roll och ha en minst lika stor strukturerande effekt på bytesdjurstätheter som fisk anses ha.

För att beskriva de variationer i försvarsanpassningar som uppvisas mellan individer som lever i samma miljö har man under senare år börjat studera bytesdjurens personligheter. Precis som människor så skiljer sig andra djur också åt i karaktärsdrag så som benägenhet att ta risker, aktivitetsnivå och nyfikenhet. När det gäller studier som berör samspelet mellan rovdjur och bytesdjur är karaktärsdrag relaterade till benägenheten att ta risker extra intressanta. Det finns klara fördelar med att vara mindre rädd, då man t.ex. kan hitta mer föda och fler partners. I närheten av rovdjur kan det dock vara direkt farligt att vara mindre rädd, eftersom man riskerar att även träffa fler rovdjur. Jag använde mig av ett mått av snäckors risktagande för att studera hur detta påverkar risken för att bli uppäten av fisk och igel. Det visade sig att där inte fanns någon skillnad i dödlighet mellan försiktiga och risktagande snäckor i närvaro av igel. Även om risktagande individer kan tänkas leva under större risk klarade de sig bättre än de försiktiga snäckorna när de utsattes för rovfisk. För att bekräfta om dessa försöksresultat speglade naturliga förhållanden samlade jag in snäckor från fisk- och fiskfria-dammar för att sen kvantifiera deras personlighet. Det visade sig att snäckor från fiskdammar var mer benägna att ta risker än snäckor från fiskfria-dammar. Dessutom fanns det nästan enbart risktagande snäckor i fiskdammarna medan det i fiskfria-dammar fanns en större variation av personligheter med både risktagande och försiktiga individer. Detta visar tydligt på rovdjurens inverkan i uppkomsten och upprätthållandet av personligheter i djurriket. Vad är det då som gör att risktagande snäckor klarar sig bättre än försiktiga snäckor i fiskdammar? Vi vet sedan tidigare att snäckor använder ett rundare skal för att försvara sig mot rovfisk. Därför födde jag upp snäckor och letade efter samband mellan deras skalform och deras benägnehet för att ta risker. Mycket riktigt visade det sig att risktagande snäckor hade en mer skyddande skalform än vad försiktiga snäckor hade, vilket tyder på en parallell selektion av både risktagande och skalform från rovfisk i det förflutna.

Sammanfattningsvis visar mina resultat på ytterligare några exempel där rovdjur har spelat en avgörande roll i evolutionen av den stora variation av karaktärsdrag hos bytesdjuren. Dessutom har jag hittat tydliga samband mellan personligheter och den variation i beteende och utseende som bytesdjuren uppvisar. (Less)
Abstract
The varieties of prey phenotypes that have been revealed in nature are vast and many of these phenotypes are the result of the selective force that predators have had on prey traits in the past. Even within species and populations we see variations due to both differences in the selection forces they live under but also due to individual trait variation. In this thesis I investigate both the direct and indirect effects that predators have on two freshwater prey species, focusing especially on prey defence traits. In addition, the unexplained variation around average trait values in my and other studies led me to also study the effects of animal personalities on anti-predator adaptations.

I found evidence for indirect effects on... (More)
The varieties of prey phenotypes that have been revealed in nature are vast and many of these phenotypes are the result of the selective force that predators have had on prey traits in the past. Even within species and populations we see variations due to both differences in the selection forces they live under but also due to individual trait variation. In this thesis I investigate both the direct and indirect effects that predators have on two freshwater prey species, focusing especially on prey defence traits. In addition, the unexplained variation around average trait values in my and other studies led me to also study the effects of animal personalities on anti-predator adaptations.

I found evidence for indirect effects on the adaptations to the dominant predator regime in Gammarus pulex. Individuals adapted to a life in the presence of predatory fish spent more time in refuges and had a higher non-consumptive mortality. Males seem to be the most affected sex as they had higher mortality than females, but also because they had to trade-off their mate-guarding behaviour due to an increased risk of fish predation. The freshwater snail Radix balthica showed plasticity in their mantle pigmentation when exposed to both predatory fish and ultraviolet radiation (UVR). In the presence of fish they got more complex pigment patterns. When exposed to UVR and UVR combined with fish, snails responded with increasing their pigmentation even further, which led to a loss in pattern complexity, suggesting a trade-off between photoprotection and camouflage. These snails also showed a trade-off when exposed to fish and leech predators simultaneously. The presence of leeches in refuges force snails out in the open, facilitating fish predation. Since these indirect effects of leeches are only present when leeches are combined with fish, they have earlier been overlooked as a fish effect.

When zooming in on individual snails, they showed consistence in a personality trait associated with risk taking (boldness). This means that some snails are shy and others are bold across contexts. In fish-free ponds, dominated by invertebrate predators like leeches, I could not find any selection for either bold or shy snails. On the other hand I found, both in the lab and in the field, that in fish ponds, bold snails survived to a greater extent than shy snails. One explanation for this is that bold snails also had a shell with a rounder shape and bigger aperture, providing better protection from shell crushing predators like fish.

My work reveals some new insights in how predators have shaped prey phenotypes through years of selective predation. In addition to the non-consumptive effects that predators have on prey phenotypes its clear that phenotypes that are badly adapted will quickly be removed from the population. Intriguingly, I also found that predators can shape the distribution of animal personalities and give rise to phenotypic compensation, where bold individuals compensate their risky life style with more pronounced defence traits. (Less)
Please use this url to cite or link to this publication:
author
supervisor
opponent
  • Rundle, Simon, University of Plymouth, UK
organization
publishing date
type
Thesis
publication status
published
subject
keywords
Local adaptation, predator regime, phenotypic plasticity, inducible defence, mortality, animal personality, predator, trait-compensation
pages
100 pages
publisher
Department of Biology, Lund University
defense location
Blå Hallen, Ekologihuset, Sölvegatan 37, Lund
defense date
2015-02-20 09:30
ISBN
978-91-7623-235-4
language
English
LU publication?
yes
id
43d8bc69-e559-4fdf-ba08-70a5594403ef (old id 4939366)
date added to LUP
2015-02-03 09:15:24
date last changed
2016-09-19 08:45:05
@phdthesis{43d8bc69-e559-4fdf-ba08-70a5594403ef,
  abstract     = {The varieties of prey phenotypes that have been revealed in nature are vast and many of these phenotypes are the result of the selective force that predators have had on prey traits in the past. Even within species and populations we see variations due to both differences in the selection forces they live under but also due to individual trait variation. In this thesis I investigate both the direct and indirect effects that predators have on two freshwater prey species, focusing especially on prey defence traits. In addition, the unexplained variation around average trait values in my and other studies led me to also study the effects of animal personalities on anti-predator adaptations.<br/><br>
I found evidence for indirect effects on the adaptations to the dominant predator regime in Gammarus pulex. Individuals adapted to a life in the presence of predatory fish spent more time in refuges and had a higher non-consumptive mortality. Males seem to be the most affected sex as they had higher mortality than females, but also because they had to trade-off their mate-guarding behaviour due to an increased risk of fish predation. The freshwater snail Radix balthica showed plasticity in their mantle pigmentation when exposed to both predatory fish and ultraviolet radiation (UVR). In the presence of fish they got more complex pigment patterns. When exposed to UVR and UVR combined with fish, snails responded with increasing their pigmentation even further, which led to a loss in pattern complexity, suggesting a trade-off between photoprotection and camouflage. These snails also showed a trade-off when exposed to fish and leech predators simultaneously. The presence of leeches in refuges force snails out in the open, facilitating fish predation. Since these indirect effects of leeches are only present when leeches are combined with fish, they have earlier been overlooked as a fish effect.<br/><br>
When zooming in on individual snails, they showed consistence in a personality trait associated with risk taking (boldness). This means that some snails are shy and others are bold across contexts. In fish-free ponds, dominated by invertebrate predators like leeches, I could not find any selection for either bold or shy snails. On the other hand I found, both in the lab and in the field, that in fish ponds, bold snails survived to a greater extent than shy snails. One explanation for this is that bold snails also had a shell with a rounder shape and bigger aperture, providing better protection from shell crushing predators like fish.<br/><br>
My work reveals some new insights in how predators have shaped prey phenotypes through years of selective predation. In addition to the non-consumptive effects that predators have on prey phenotypes its clear that phenotypes that are badly adapted will quickly be removed from the population. Intriguingly, I also found that predators can shape the distribution of animal personalities and give rise to phenotypic compensation, where bold individuals compensate their risky life style with more pronounced defence traits.},
  author       = {Ahlgren, Johan},
  isbn         = {978-91-7623-235-4},
  keyword      = {Local adaptation,predator regime,phenotypic plasticity,inducible defence,mortality,animal personality,predator,trait-compensation},
  language     = {eng},
  pages        = {100},
  publisher    = {Department of Biology, Lund University},
  school       = {Lund University},
  title        = {The prey perspective - behaviour and appearance in a world of predators},
  year         = {2015},
}