Comparative studies of cognitive abilities in the Paridae : Evidence from laboratory studies

Abstract

The Paridae (tits, titmice and chickadees) is a bird family consisting of both food hoarding and non-hoarding species. Many studies have been conducted on birds that are considered to be cognitively advanced, such as parrots and corvids, whereas much less is known about these small passerines. In this thesis, I have investigated the cognitive abilities of two members of the Paridae family; marsh tits and great tits. There is a clear dichotomy in wintering strategy across Paridae, with these two species representing either side. Marsh tits are scatter hoarders that cryptically cache food over large areas, whereas great tits are a non-hoarding generalist species that are known to be particularly behaviourally innovative. First, I tested the spatial memory of marsh tits in a laboratory specifically designed for food hoarding studies. In nature, spatial memory is essential for scatter food hoarders to retrieve cached food. Marsh tits displayed around 40% retrieval success after 10 retrieval attempts. These results were in accordance with the previous food hoarding studies conducted on captive marsh tits. I also tested humans in the same task and found they performed much better than marsh tits as after just five attempts they retrieved 80% of the hidden food. Since marsh tits have specialised spatial memory, one may have expected them to outperform humans. The fact that this was not the case, led us to consider whether the marsh tits were affected by proactive memory interference, whereby more recent memories deteriorate as a result of repeated testing. However, this was not the case, as marsh tits performed similarly in all repetitions of the test. Next, I turned my focus to great tits. It is likely to be advantageous for great tits to have access to food caches created by food hoarders during cold winter months. I investigated whether great tits are capable of memorising the locations of caches created by marsh tits. Great tits were allowed to observe marsh tits while they were hiding food items. They successfully memorised the location of caches made by marsh tits after one hour and 24 hours retention intervals. Although it is remarkable that great tits can memorise caches made by marsh tits, we do not know if this ability is found in other Paridae species. In paper IV, I therefore tested the observational spatial memorisation ability of marsh tits in the same experimental setup. Marsh tits were unable to retrieve the caches they observed being stored by other marsh tits. This implies that they do not use this strategy for foraging and that this ability is not common to all Paridae species.In the Paridae family, sex differences are most pronounced in great tits with clear differences in behaviour, morphology and social hierarchy. Hence, I investigated sex differences in cognition in great tits. In chapter V, I investigated whether males and females displayed differences in cognitive abilities using the observational spatial memory task. Female great tits out performed males in this task. In paper VI, I tested for sex differences in the motor self-regulation ability of great tits using the transparent cylinder task. In this task, a food reward is placed inside a transparent cylinder with openings at both ends. The animal must therefore inhibit its urge to reach directly for the visible food and instead take a detour to one of the open end of the cylinder. In addition, I separated the birds into two groups; one with experience of the cylinder and another with no prior experience. Cylinder-experienced birds had a similar transparent cylinder in their cage for three days prior to the experiment whereas cylinder-naïve birds first encountered the transparent cylinder during the test. Great tits were generally successful at this task. I found no overall sex difference in motor self-regulation ability, however the number of repeats that was required to master the task differed between females and males. Males quickly mastered the task, even with no prior experience. However, males with prior experience did not outperform naïve males. Although females took longer to learn the task, those with prior experience outperformed naïve females. In conclusion, I found cognitive differences between two species that differ in their foraging strategies within the same taxonomic family. I propose that these differences have developed due to the distinct winter foraging strategies of these species. I also found evidence of cognitive sex differences in great tits, which I suggest are the result of sex differences in social hierarchy.

Abstract (Swedish)

Många beteenden hos djur kan vara oflexibla och mer eller mindre ”hard-wired” i hjärnan. Sådana beteenden kan vara ändamålsenliga för regelbundna och rytmiska förändringar i naturen, såsom dag och natt, årstider, etc. Men många faktorer är naturligtvis oförutsägbara i naturen. För sådana oförutsägbara förändringar är det bättre för djur att vara flexibla i sitt beteende. Kognition är en process som gör det möjligt att ha sådan beteendemässig flexibilitet. Exempelvis kan kognitiv inlärning göra det möjligt för ett djur att förstå information från omgivningen, att spara denna information och använda den senare för att modifiera sitt beteende enligt denna.
Kognitiv förmåga har utvecklats separat i många grupper av djur och både p g av detta och skillnader i selektion från omgivningen, finns det stor kognitiv variation mellan olika djur. För att förstå hur kognition fungerar och har utvecklats har jämförande kognitionsstudier blivit mycket viktiga, eftersom vi kan undersöka skillnader mellan arter och till och med variation mellan könen inom samma art.
I denna avhandling har jag undersökt kognition hos två arter mesfåglar (Paridae). De arter i mesfamiljen som förekommer i Sverige, och Nordeuropa, har endera av två helt olika strategier för vinteröverlevnad. Antingen är de storskaliga födohamstrare som håller revir året om, eller också är de kringstrykande generalister som inte hamstrar. Hamstrande mesar är s.k. spridningshamstrare som gömmer frön och larver i tusentals separata gömställen utspridda i ett stort vinterrevir. Hamstrande mesar skyddar sina förråd genom att gömmena är kryptiska eller t.o.m. övertäckta. För att själva hitta tillbaka till sina gömmen är därför hamstrande mesar beroende av ett speciellt välutvecklat rumsligt minne. De flesta Europeiska mesarna är sådana spridningshamstrare, men det finns åtminstone två arter som tillhör den andra kategorin, kringstrykande generalister, talgoxen Parus major, och blåmesen, Cyanistes caeruleus. Eftersom dessa arter är Europas vanligaste mesar får man anta att de är mycket framgångsrika med denna strategi.
För att undersöka kognitiva skillnader mellan dessa två grupper har jag arbetat med en art från varje grupp i inomhusförsök i djuranläggningen på biologiska institutionen vid Lunds universitet. Jag har gjort olika försök på entitor Poecile palustris, en hamstrande art som är vanlig i Skåne och talgoxar, som alltså är icke-hamstrande generalister. Entitor kan gömma tusentals frön och larver på ett år. Talgoxar, å andra sidan, är välkända för sin förmåga att utnyttja många olika typer av födokällor genom sina innovativa födosökstekniker.
I papper I undersökte jag entitors spatiala (rumsliga) minne i ett fågelrum som är särskilt inrett för att fungera som arena för sådana studier. Det spatiala minnet är den typ av minne som gör det möjligt att memorera platser och rörelsevägar. Forskarvärlden är enig om att detta är den viktigaste mekanismen för hur spridningshamstrare kan hitta tillbaka till sina gömmen. I försöket lät jag entitor att gömma fem frön i arenan där det fanns 100 möjliga hamstringsplatser. När de lämnat arenan drog jag ner tyglappar över hålen så att varken hål eller eventuellt innehåll var synliga. Sedan fick titorna, antingen fem eller 24 timmar senare, leta efter sina gömmen. De hittade drygt 40 % i de 10 första tittarna vilket är i mycket stor överensstämmelse med andra liknande försök. De flesta fågel intresserade människorna är övertygade om att hamstrande fåglar har mycket bättre minne än de själva. För att undersöka om detta verkligen stämmer testade jag också människor i samma uppgift. Trots att hamstring av solrosfrön kan verka helt meningslöst för oss människor, var människorna mycket bättre än titorna. Eftersom människorna hittade de flesta fröna direkt blev framgången under de första tio tittarna ett meningslöst mått. Människorna hittade nämligen 80 % av gömmena på de första fem tittarna. Titorna klarade ungefär 20 % på de första fem tittarna.
Eftersom entitor har ett dokumenterat välutvecklat spatialt minne vore det logiskt om de hade bättre minne än vi människor, särskilt i en uppgift som verkar irrelevant för oss människor. En möjlig förklaring är att titorna hamstrar och letar många gånger i samma 100 hamstringshål under en försöksserie. Detta händer ju aldrig i naturen, där de alltid hamstrar i olika gömställen. Det är möjligt att kvarvarande minnen av tidigare hamstring på något sätt försvårar memorering av nya gömmen, s.k. proaktiv minnesinterferens. Interferens betyder här ungefär störning och innebär alltså att titorna får svårare att bilda nya minnen på grund av upprepad testning i samma omgivning. För att undersöka detta lät jag i papper II entitor att gömma och leta efter frön i tre på varandra följande sessioner. Om det finns en sådan interferens, borde deras framgång minska över sessionerna. De har ju redan innan detta försök hamstrat flera gånger i arenan. Jag hittade ingen antydan till någon sådan minnesinterferens, titorna presterade i stort sett likadant i alla tre sessionerna.
Från och med papper III går jag över till den andra sidan av dikotomin och fokuserar på talgoxar. Det är välkänt att talgoxar i fält ofta stjäl mat av sina hamstrande släktingar. Eftersom talgoxar är mycket större än de hamstrande arterna gör de ofta detta genom direkt stöld när de kör bort den mindre arten. Jag ville undersöka om de också kan observera och memorera gömmenas position, på samma sätt som hamstrarna själva. På vintern, när maten knapp är skulle en sådan förmåga kunna ge talgoxar tillgång till hamstrade matförråd, fastän de inte själva hamstrar. Jag lät talgoxar sitta i en bur och observera entitor medan de gömde mat hamstringsarenan som för övrigt var likadan som under försöken med entitor. Det visade sig att talgoxarna hade förmågan att hitta titornas gömmen, både en och 24 timmar efter observationstillfället. Detta är imponerande eftersom det rör sig om observationsinlärning på avstånd, som nog är mycket svårare än memorering av egna gömmen.
Eftersom denna förmåga alltså är annorlunda än memorering av egna gömställen ville jag undersöka om förmågan är unik för talgoxen eller om den också förkommer hos de hamstrande arterna. I det senare fallet skulle den alltså troligen förekomma i hela mesfamiljen. I papper IV gjorde jag därför exakt samma försök som i papper III, men denna gång med en observerande entita i buren. Entitor visade inga tecken på någon förmåga att minnas gömställen som artfränder gjort. Detta tyder på att detta är en unik förmåga för talgoxen. Detta är logiskt eftersom ju titan redan har stora mängder egen hamstrad mat. Varför då försöka sig på det svåra konststycket att memorera andras gömmen? Detta innebär då att sådan specialiserad avståndsmemorering är unik och inte en gemensam förmåga hos mesfamiljen.
Inom mesfamiljen är könsskillnaderna mest tydliga hos talgoxen, med tydliga skillnader i beteende, utseende och social rang. Därför valde jag att undersöka om det fanns någon könsskillnad i förmågan till observationsinlärning (papper V) av entitegömmen. Intressant nog var talgoxhonorna mycket bättre på detta än hanarna. Antagligen är det så att de dominanta hanarna har förtur till mat i naturen. Honorna kan då tjäna mycket på att memorera var en entita gömmer och senare återvända när inga hanar är i närheten.
I papper VI fortsatte jag studierna av ev. könsskillnader i kognitiv förmåga hos talgoxar. Nu testade jag dem i en uppgift som kräver självkontroll, den s.k. den transparenta cylinderuppgiften. Strikt sett testar detta något som kallas motorisk självreglering, en förmåga som är nödvändig för högre former av självkontroll. I den här uppgiften måste djuren behärska sin första impuls att gå direkt på den synliga belöningen (en matbit), som ligger inuti en tvärställd genomskinlig cylinder. Om de förstår cylinderns natur ska de istället göra en omväg till någon av de öppna ändarna och ta belöningen den vägen. Det har tidigare visat sig att djur presterar bättre i detta test om de har erfarenhet av en genomskinlig cylinder. Därför indelade jag fåglarna i två grupper; de som hade erfarenhet av cylindern och de som inte hade detta. De erfarna fåglarna hade en genomskinlig cylinder (utan mat!) på botten av buren i tre dagar före försöket, medan övriga fåglar såg cylindern för första gången under testet. Talgoxar var bra på den här uppgiften i allmänhet. Jag hittade ingen genomsnittlig skillnad mellan könen men hanarna lärde sig denna uppgift ganska snabbt även utan tidigare erfarenhet av en genomskinlig cylinder. Honorna, å andra sidan, utförde den betydligt bättre om de hade tidigare erfarenhet av den transparenta cylindern och överträffade då erfarna hanar.
Sammanfattningsvis, hittade jag kognitiva skillnader mellan två olika arter som representerar två distinkta födosöksstrategier inom samma familj. Jag tror att de skillnader jag hittade beror just på dessa skillnader i vinterekologi mellan dessa arter. Jag hittade också bevis på kognitiva könsskillnader i talgoxar, vilket jag föreslår beror på den tydliga rangskillnaden mellan könen hos denna art.

• author: Urhan, Utku
• supervisor: Anders Brodin
• opponent: Professor Quinn, John, University College Cork, CEC, School of Biological, Earth and Environmental Sciences, Cork, Ireland
• organization: Evolutionary ecology; Theoretical Population Ecology and Evolution Group (research group)
• publishing date: 2017-09
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Behavioral Sciences Biology; Zoology
• keywords: Comparative cognition, Spatial memory, Food hoarding, Observational spatial memory, motor self-regulation, Cognitive sex differences, foraging strategies
• pages: 136 pages
• defense location: Lecture hall “Blå hallen”, Ecology building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2017-10-06 09:30:00
• ISBN: 978-91-7753-400-6
• ISBN: 978-91-7753-399-3
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 7eb7f89b-b0f1-4629-b773-a097a095f065
• date added to LUP: 2017-09-12 11:14:17
• date last changed: 2021-01-04 17:58:51