Dispersal, inbreeding and fitness in natural populations

Abstract

To evaluate how inbreeding affects the viability of small populations, it is crucial to determine what constitutes a population (i.e., the number of breeders in local patches and the degree of dispersal), and also to estimate the reproductive consequences of philopatry and emigration. In this thesis, I concentrate on dispersal, inbreeding and fitness in natural populations. I consider dispersal rates, individual and population parameters predicting dispersal, and reproductive costs and benefits of dispersal. Furthermore, I evaluate how reproductive effects of inbreeding can be quantified by means of genetic markers. I base my arguments on empirical data gathered from newly founded nonequilibrium populations of great reed warblers (Acrocephalus arundinaceus) in Sweden. My results show that it is important to consider scale when evaluating possible predictors of dispersal. This was evident both from a capture-recapture analysis, which revealed that dispersal varied between years on the larger scale and between hatching sites on the smaller scale, and from a molecular analysis, which revealed a sex bias in dispersal on the larger scale that was lacking on the smaller scale. The capture-recapture study also revealed that dispersal was partly heritable in great reed warblers. Occasionally, closely related individuals mated. When this happened, the reproductive success decreased as a result of poor egg-hatching success. Also, there were fitness differences between philopatric and immigrating birds. In males, philopatric individuals had higher life-time mating success than immigrants. In females, on the other hand, short-distance dispersing immigrants recruited a higher proportion of their offspring than both philopatric individuals and long-distance immigrants. This suggests that there exists an optimal dispersal distance in female great reed warblers. Finally, I found that surviving great reed warblers had significantly higher microsatellite heterozygosity than their non-surviving siblings. This result led to a major conclusion in my thesis: that heterozygosity-fitness correlations might occur in nonequilibrium populations for reasons that are neither related to selection at the markers per se, nor to variation in the inbreeding coefficient. Instead, and because of high levels of linkage disequilibria in the population, the association between heterozygosity and survival might have arisen from selection at fitness loci that were linked to the genetic markers.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Spridning och inavel i naturen



I modern tid har vi människor orsakat stora förändringar i miljön, vilket påverkat många arters livsbetingelser. Exempelvis har vi avskogat stora områden och efterlämnat små delar av de större områden som tidigare hängde ihop. Organismer som lever i sådana uppsplittrade miljöer kommer att vara isolerade från varandra, vilket får som följd att mängden individer i varje grupp minskar. I sådana små grupper ökar risken att nära släktingar bildar par med varandra och dessutom kommer ovanliga arvsanlag att försvinna av slumphändelser (exempelvis kan ett sällsynt arvsanlag försvinna från ett område när dess bärare blir överkörd av en bil). Med andra ord så kommer individer i de små grupperna bli inavlade. Kanske innebär det att de blir mindre livsdugliga och sämre på att anpassa sig till förändringar i miljön. För att förstå hur sådana inavelseffekter påverkar en grupps möjligheter att finnas kvar i ett litet område, så är det viktigt att uppskatta hur många individer som är i kontakt med varandra (det vill säga antalet individer i olika områden och hur ofta individerna förflyttar sig mellan dessa områden). Det är också viktigt att uppskatta hur många friska ungar som föds när nära släktingar bildar familj. Det är i skenet av detta resonemang min avhandling bör ses. Jag har studerat en nykomling i den svenska faunan, nämligen trastsångaren. Trastsångaren är stor som en liten trast och är därmed Europas största sångare. Det är en flyttfågel och ringmärkningsåterfynd visar att den övervintrar i västra Afrika. Fåglarna återkommer till de europeiska häckninglokalerna från mitten av april. Trastsångaren häckar vid vassbevuxna slättsjöar, där dess närvaro framförallt röjs av hannarnas ljudliga sång. I Sverige etablerade sig trastsångaren så sent som i början av 1960-talet, och under några år fanns arten bara i ett fåtal östergötska sjöar. Kanske hade dessa inflyttade individer sitt ursprung i några av de stora populationerna i Estland och Lettland på andra sidan Östersjön. De trivdes uppenbarligen i Sverige, spred sig norrut och 1978 etablerade sig trastsångaren i sjön Kvismaren, en dryg mil utanför Örebro. Detta år sjöng två hannar i Kvismaren och därefter har antalet ökat. Idag finns ungefär 450 trastsångare av vardera könet i Sverige varav ungefär 25 hannar och 30 honor häckar i Kvismaren. Kvismaretrastsångarnas vardagsliv har studerats varje vår och sommar sedan 1983. Vi vet idag mycket om trastsångarens häckningsbiologi, som exempelvis fördelarna och nackdelarna av månggifte hos honor och hannar. Redan 1987 började vi ta blodprov på Kvismarens trastsångare, och från dessa prov kan vi utvinna arvsmassa som sedan kan användas för spännande undersökningar på molekylnivå. Exempelvis kan vi undersöka om den hanne som en hona häckar tillsammans med också är är far till hennes ungar eller om någon granne varit framme och befruktat henne. Vi har också samlat in blodprov från andra delar av trastsångarens utbredning i Europa och Asien. Genom att jämföra arvsmassan mellan kvismarefåglarna och fåglarna från de andra länderna har vi kunnat visa att att de svenska trastsångarna är mer lika varandra genetiskt än vad de trastsångare som lever på kontinenten är. Troligen beror detta på att den svenska populationen grundades av ett fåtal individer. Våra studier visar också att invandrande trastsångare tillför nya gener till trastsångarna i Kvismaren. Troligen är det så att de individer som bär på nya gener är födda i någon vassjö på kontinenten. Jag har studerat spridningen hos trastsångarna på två olika sätt. Dels har jag följt ringmärkta fåglar från deras födelseplats till deras häckningsplats, dels har jag uppskattat individers spridningssträcka utifrån variationer i arvsmassan. Uppgifterna från ringmärkningen visar att trastsångarna oftast återkommer till sin uppväxtlokal eller till en närbelagen lokal för att häcka. Väldigt få av de trastsångare som är kläckta vid Kvismaren förflyttar sig långa sträckor. Detta är anmärkningsvärt när man betänker den otroliga spridningspotential en långflyttande fågelart som trastsångaren besitter. Den unge som förflyttade sig längst från Kvismaren återfanns i Kroppkärrssjön i centrala Karlstad (ungfär 10 mil från Kvismaren). Det som är speciellt intressant i ringmärkningsmaterialet är att ungarna till viss del anammar föräldrarnas spridningsvanor. Ungar till invandrade föräldrar flyttar sig oftare från födelselokalen än vad ungar till lokalt födda föräldrar gör. Denna likhet inom familjen kan till viss del vara genetisk, men jag kan inte helt utesluta andra effekter (exempelvis kanske inflyttade föräldrar inte vet var de riktigt bra matställena finns vilket skulle kunna leda till att deras ungar får lite mindre mat, utvecklas sämre och kanske därför inte hittar tillbaka till sin födelselokal lika ofta som andra ungar). Våra studier visar även att inflyttade hannar lockar väldigt få honor till sina revir jämfört med de hannarna som är födda på plats och att de därför får färre ungar. En lika skev häckningsframgång finns inte mellan ortstrogna och invandrade honor. Eftersom honor, visar det sig, dels förflyttar sig långa sträckor något oftare än hannar, dels lyckas få ungar på de nya lokalerna, kan jag sluta mig till att det framförallt är honor som står för transporten av gener mellan avlägsna trastsångarlokaler. Eftersom många trastsångare återvänder till den sjö där de kläckts kan man misstänka att de omges av en hel del släktingar. Frågan är om detta leder till att de häckar tillsammans med sina släktingar, vilket skulle resultera i inavel, och om de i så fall får färre ungar? Mina undersökningar visar att släktingar häckar tillsammans, men att detta inte förekommer speciellt ofta. När det händer får det dock markanta och negativa effekter på antalet ungar eftersom antalet rötägg ökar. Detta visar att det är dåligt att para sig med sina släktingar, men som tur är händer det alltså inte speciellt ofta. Ett annat intressant samband som jag observerade var att det finns inavelseffekter även inom familjen. För att förklara detta resultat krävs en liten utläggning. Fåglar liksom människor har två kopior av varje gen. Dessa kopior kan vara identiska eller de kan vara olika. En individ som har samma genkopior på många olika gener skulle man kunna kalla lågvariabel, medan en individ som har olika genkopior på många olika gener skulle kunna kallas högvariabel. Oftast antar man att låg- och högvariabla individer förekommer i olika familjer, inte i samma familj. Under vissa förhållanden kan man dock förvänta sig att finna låg- och högvariabla individer även i samma familj. Ett sådant förhållande råder när en art nyligen ökat kraftigt i antal och detta är ju vad de svenska trastsångarna gjort. Mycket riktigt visar min studie att högvariabla ungar överlever till vuxen ålder oftare än sina lågvariabla syskon. Mina studier visar alltså bland annat att inflyttade trastsångarhannar lockar väldigt få honor till sina revir och får därför få ungar. Dessutom kan man se att det inte är bra att bilda familj med nära släktingar. Med andra ord räcker det inte att undersöka individers förflyttningar för att förstå hur gener transporteras i uppsplittrade livsmiljöer, utan man måste även följa upp fortplantningen.

• author: Hansson, Bengt
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Prof Hedrick, Philip W.
• organization: MEMEG; Molecular Ecology and Evolution Lab (research group)
• publishing date: 2003
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Biological Sciences
• keywords: immigration, inbreeding, inbreeding depression, heterozygosity, microsatellite, great reed warbler, bird, Djurekologi, Animal ecology, philopatry, heritability, founder event, dispersal, bottleneck
• pages: 158 pages
• defense location: Blå Hallen, Ecology Building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2003-02-21 10:15:00
• external identifiers: other:ISRN: SE-LUNBDS/NBZE-03/1095+158 pp
• ISBN: 91-7105-184-8
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: Article: I. Hansson, B., Bensch, S., Hasselquist, D., Lillandt, B.-G., Wennerberg, L. and von Schantz, T. 2000. Increase of genetic variation over time in a recently founded population of great reed warblers (Acrocephalus arundinaceus) revealed by microsatellites and DNA fingerprinting. Mol. Ecol. 9:1529-1538. Article: II. Hansson, B., Bensch, S., Hasselquist, D. and Nielsen, B. 2002. Restricted dispersal in a long-distance migrant bird with patchy distribution, the great reed warbler. Oecologia 130:536-542. Article: III. Hansson, B., Bensch, S. and Hasselquist, D. 2003. A new approach to study dispersal: immigration of novel alleles reveals female-biased dispersal in great reed warblers. Mol. Ecol. In press. Article: IV. Hansson, B., Bensch, S. and Hasselquist, D. 2002. Predictors of natal dispersal in great reed warblers: results from small and large census areas. J. Avian Biol. 33:311-314. Article: V. Hansson, B., Bensch, S. and Hasselquist, D. Heritability of dispersal behaviour in a songbird. Submitted manuscript. Article: VI. Bensch, S., Hasselquist, D., Nielsen, B. and Hansson, B. 1998. Higher fitness for philopatric than for immigrant males in a semi-isolated population of great reed warblers. Evolution 52:877-883. Article: VII. Hansson, B., Bensch, S. and Hasselquist, D. Lifetime fitness of philopatric and genetically different immigrant great reed warblers. Manuscript. Article: VIII. Hansson, B. Marker-based relatedness predicts egg-hatching failure in great reed warblers. Submitted manuscript. Article: IX. Hansson, B. and Westerberg, L. 2002. On the correlation between heterozygosity and fitness in natural populations. Mol. Ecol. 11:2467-2474. Article: X. Hansson, B., Bensch, S. and Hasselquist, D. and Åkesson, M. 2001. Microsatellite diversity predicts recruitment in sibling great reed warblers. Proc. R. Soc. Lond. B 268:1287-1291. Article: XI. Hansson, B., Westerdahl, H., Hasselquist, D., Åkesson, M. and Bensch, S. Linkage disequilibria generate heterozygosity-fitness correlations in great reed warblers . Submitted manuscript.
• id: a5f3d999-ad61-424c-bb52-c52f7d0f2a2d (old id 465408)
• date added to LUP: 2016-04-04 09:59:51
• date last changed: 2021-01-05 14:42:33