On Speciation in Birds – Genomic Signatures across Space and Time

Abstract

The process of speciation is a cornerstone in evolutionary biology. In Darwin’s On the Origin of Species, he described how he imagined that a new species would evolve to fill an empty niche. This focus on ecology shifted with Mayr towards the importance of isolation, and for many decades the geographic modes of speciation were debated. Speciation in sympatry, i.e. without any isolation between the diverging lineages, was controversial. Can speciation proceed in the face of gene flow, and if so, at what frequency? Lately, the perspective has shifted from the dichotomy of allopatry (i.e. non-overlapping distributions) and sympatry, in favour of investigating the processes involved in speciation, and acknowledging the role of ecology.



In this thesis, I explore some of these aspects by studying several different groups of birds, some of which are distributed over three continents, and others that are confined to tiny, isolated, oceanic islands. Birds are highly mobile by nature, and in the absence of geographical barriers, a species is not likely to diverge without isolation, unless there is strong disruptive selection that can counteract the homogenizing effect of gene flow between incipient lineages. For this purpose, studying birds that are isolated on islands is particularly useful.



I studied an interesting radiation of finches on Tristan da Cunha, which colonized the islands about four million years ago, but seemingly radiated into one pair of small-billed feeding generalists and large-billed feeding specialists in each of two islands, only a few hundred thousand years ago. I employed an array of genomic tools and uncovered the genetic target of natural selection on bill morphology. Interestingly, one of the two chromosomal regions with a large effect on bill morphology associated differently to small-billed and large-billed birds on the different islands. This supports the scenario that a small-billed ancestor colonized the two islands, and that the lineages then diverged in primary sympatry, in parallel processes on the two islands. This is not known to have happened in any other of the ten thousand species of birds described.



Another case of speciation in sympatry, with selection overcoming gene flow, is the Gulf of Guinea seedeaters. Here, two separate colonizations from the same mainland source population led to secondary introgressive hybridization on São Tomé about a million years ago. My results suggest that this was followed by strong, asymmetric, ecological character displacement rendering one of the species an island giant that was previously not even recognized as a seedeater.



Morphology was traditionally used as the basis for taxonomic classification, but my work has demonstrated that this is problematic for two opposite reasons. (1) The phenotypic differentiation is not proportional to genetic differentiation or time since divergence. This is illustrated by the relative similarity between blue tit populations on the Canary Islands, which have been isolated for several million years, and by the recent divergence between seedeaters on São Tomé and finches on Tristan da Cunha. On the other hand, (2) convergent evolution made two different Calandrella lark species, which are not each other’s closest relative, look so similar that they have hitherto been treated as the same species.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Ända sedan Charles Darwin 1859 publicerade Om arternas uppkomst har just frågan om hur en art delas i två varit en central del av evolutionsbiologin. Darwin hade under resorna på HMS Beagle iakttagit hur bland annat härmtrastar och finkar på Galápagos varierade mellan öarna och drog slutsatsen att flera närbesläktade arter inom grupperna delade samma ursprung. Darwin beskrev hur han trodde att en ny art kunde ”knoppas av” från en befintlig när en nisch blev tillgänglig, som till exempel när en ny födokälla kunde exploateras. På 1940-talet kritiserade Ernst Mayr detta synsätt och menade att nya arter inte skulle utvecklas bara för att nya nischer blev tillgängliga – i stället framhöll han att populationer måste vara isolerade från varandra för att kunna utvecklas till nya arter. Detta fokus på allopatri (icke överlappande utbredning) kom att prägla bilden av artbildning under lång tid framöver, medan sympatrisk artbildning (med överlappande utbredning och utan isolering) betraktades som osannolik.



Under de senaste tre decennierna har synsättet på artbildning delvis svängt. Teoretisk modellering har visat att sympatrisk artbildning trots allt kan förväntas ske, men bara under vissa speciella förhållanden. Ett fåtal exempel på sympatrisk artbildning har observerats i naturen, men många av dessa system har i efterhand trots allt visat sig ha genomgått en viss isolering under artbildningsprocessen. På senare tid har fokuset på allopatri kontra sympatri minskat och de evolutionära processerna har i stället satts under lupp. Att artbildning kan fullbordas trots visst genflöde mellan de delande populationerna är väl etablerat idag. Det som oftast krävs är att partnervalet kopplas till den egenskap som utsätts för det naturliga urval som driver populationerna åt olika håll.



Fåglar är rörliga till sin natur och det är därför svårt att dra slutsatser om var, när och hur artbildningsprocessen gått till för de flesta arter. Dessutom kan evolutionära processer ta mycket lång tid och nutida arter har ofta delats för mycket länge sedan (blåmes och talgoxe delades, till exempel, för ungefär 19 miljoner år sedan). I min avhandling berör jag artbildning hos fåglar, och jag är särskilt intresserad av processer som sker under sympatri. För att kunna studera detta har flera av mina undersökningar gällt populationer som lever isolerade på oceaniska öar, där de inte har kunnat tillfälligtvis försvinna någon annanstans medan artbildningen fortgått. Andra av mina studiesystem har i stället spänt över flera kontinenter.



Möjligheten att förstå artbildningsprocesserna har förbättrats dramatiskt under det senaste decenniet, på grund av en enorm utveckling av tekniker för att sekvensera arvsmassa. Som jämförelse kan sägas att det tog flera labbgrupper runtom i världen över ett decennium att slutföra sekvenseringen av den mänskliga arvsmassan (genomet) 2003. I dagsläget kan hela människans arvsmassa sekvenseras i en enda analys på några dagar, och till mycket bättre kvalitet. Dessa framsteg har gjort det möjligt att djupdyka även i system som inte är modeller för medicin eller industri, och jag har utnyttjat detta i mina studier.



Jag studerade lärkor av släktet Calandrella, vilka förekommer i Afrika och Eurasien, och upptäckte flera förvånande släktskapsförhållanden. Bland annat visade det sig att vad man betraktat som en underart av korttålärka i själva verket är en egen art, som är närmare besläktad med en annan art än korttålärka! Jag undersökte också de blåmessläktingar som förekommer på Kanarieöarna. Här finns det mesar på varje ö, liksom på fastlandet i nordvästra Afrika. Trots att blåmesarna på kanarieöarna inte skiljer sig åt överdrivet mycket i utseende, så visade det sig att de levt åtskilda i upp till tre miljoner år, och att öarna koloniserats från fastlandet vid tre skilda tillfällen.



På öarna São Tomé och Príncipe i Guineabukten utanför Västafrika lever de bruna Príncipesiskorna. São Tomé är också hem för en av världens ovanligaste och mest mytomspunna fågelarter, den storväxta São Tomésiskan. Den beskrevs på 1800-talet, men man var inte överens om huruvida den skulle klassificeras som en vävare eller en fink, och den fick till slut ett eget vetenskapligt släkte. Därefter sågs inte arten på över hundra år, tills den åter siktades på 1990-talet. När vi undersökte dess genetik visade det sig att São Tomésiskan är just en siska, som koloniserat ön och börjat skilja sig från arterna på fastlandet. Därefter har en ny grupp fåglar från samma ursprungspopulation på fastlandet koloniserat Príncipe och sedan São Tomé. De två grupperna som möttes på São Tomé hade börjat skilja sig från varandra, men ännu inte utvecklats till separata arter. Efter ankomst började de därför hybridisera med varandra, vilket vi fortfarande ser spår av i deras arvsmassa, då de utväxlat relativt mycket DNA med varandra. För att kunna samexistera trots att de var så liknande skedde sedan en process av snabb utveckling hos São Tomésiskan. Medan Príncipesiskan fortfarande ser ut som sina släktingar på Príncipe utvecklades São Tomésiskan till en tjocknäbbad jätte, nästan dubbelt så stor som Príncipesiskan, och kan utnyttja en annan födonisch än Príncipesiskan. Just gener som reglerar näbbens form var bland de delar av arvsmassan som skiljer de två arterna åt, vilket tydligt visar att det naturliga urvalet skett just på variation i näbbstorlek.



Näbbens storlek och form har också varit i fokus när jag i detalj studerat en grupp finkar som lever på den isolerade ögruppen Tristan da Cunha i Sydatlanten. Här har smalnäbbade kolonisatörer från Sydamerika delat sig i ett par av smalnäbbade och tjocknäbbade finkar på två olika öar – Inaccessible Island och Nightingale Island. Min samarbetspartner Peter Ryan demonstrerade 2007 att finkarna delat sig just på grund av naturligt urval riktat mot näbbens form. De smalnäbbade finkarna är generalister, som främst äter gräsfrön, medan de tjocknäbbade finkarna har specialiserat sig på frukterna av den enda trädart som växer på öarna. På Nightingale Island har artbildningen fullbordats och de smalnäbbade och tjocknäbbade finkarna häckar inte med varandra. På Inaccessible Island, däremot, lever de smalnäbbade och de tjocknäbbade finkarna som goda arter på vissa delar av ön, medan de på andra delar av ön hybridiserar. Det är olika landskapstypers specifika fördelningar av frön av olika storlekar som avgör om formerna lever åtskilda eller blandas, och denna variation ryms inom en ö som bara är 16 km2 stor (eller liten)!



Vi kartlade finkarnas hela arvsmassa och fann två genregioner som förklarar större delen av variationen i näbbstorlek. Intressant nog skiljde sig mönstret för en av genregionerna mellan öarna, vilket tyder på att delnings- och artbildningsprocessen skiljt sig mellan öarna. Det är svårt att slå fast något med absolut säkerhet, men finkarnas inbördes släktskap och de genetiska olikheterna tyder på att de smalnäbbade och tjocknäbbade finkarna på Nightingale Island har delat sig sympatriskt på ön, och att en parallell process ägt rum på Inaccessible Island, där artbildningen dock inte fullbordats då de tjocknäbbade och smalnäbbade finkarna utbyter genetiskt material via hybridzonen. Detta utgör i så fall det hittills enda dokumenterade fallet bland fåglar där arter delat sig utan någon period av isolering från varandra.

• author: Stervander, Martin
• supervisor: Bengt Hansson; Staffan Bensch; Martim Melo; Peter Ryan
• opponent: Professor Price, Trevor, Department of Ecology and Evolution, University of Chicago
• organization: MEMEG; Molecular Ecology and Evolution Lab (research group)
• publishing date: 2015
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Evolutionary Biology; Genetics
• keywords: colonization, islands, isolation, introgressive hybridization, sympatry, natural selection, bill morphology, coalescence-based analyses, DNA sequencing, birds, divergence, Speciation
• pages: 290 pages
• defense location: Blue Hall, Ecology Building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2015-12-18 13:00:00
• ISBN: 978-91-7623-549-2
• ISBN: 978-91-7623-548-5
• project: Genetics of speciation in birds
• language: English
• LU publication?: yes
• id: b3c79b7c-fc09-4e4a-936c-5e94fca99ddc (old id 8171894)
• date added to LUP: 2016-04-04 10:41:18
• date last changed: 2020-09-23 15:19:20