Advanced

Biogeochemistry in Subarctic birch forests : Perspectives on insect herbivory

Ågård Kristensen, Jeppe LU (2019)
Abstract
Herbivory can influence ecosystem processes, partly through long-term changes of the plant community compositions, but also more rapidly through the herbivores’ digestive alteration of the organic matter that is cycled through the soil and back to the primary producers. In the Subarctic mountain birch (Betula pubescens ssp. czerepanovii) forest (SMBF) in Northern Fennoscandia, outbreaks by the geometrid moths (Epirrita autumnata and Operophtera brumata) are well-described, widespread, and increasing with global warming. In contrast, the ecosystem effects of background insect herbivory (BIH) in this ecosystem lacks quantification, although belowground responses to aboveground perturbations in high-latitude systems may accelerate global... (More)
Herbivory can influence ecosystem processes, partly through long-term changes of the plant community compositions, but also more rapidly through the herbivores’ digestive alteration of the organic matter that is cycled through the soil and back to the primary producers. In the Subarctic mountain birch (Betula pubescens ssp. czerepanovii) forest (SMBF) in Northern Fennoscandia, outbreaks by the geometrid moths (Epirrita autumnata and Operophtera brumata) are well-described, widespread, and increasing with global warming. In contrast, the ecosystem effects of background insect herbivory (BIH) in this ecosystem lacks quantification, although belowground responses to aboveground perturbations in high-latitude systems may accelerate global warming due to their storage of large terrestrial organic carbon (C) pools. We quantified the ecosystem impact of BIH in the SMBF of Northern Sweden. An initial literature review showed that the clear increase in organic matter turnover rates under insect infestations was primarily driven by outbreak conditions. In line with this, our conversion of an average BIH-rate of ~1.6% of the leaf area to annual canopy-tosoil fluxes of nitrogen (~3.5% N) and phosphorus (~2.0% P) showed that the background rates were relatively small compared to internal recycling through litter, and inputs from external sources, such as atmospheric deposition, biological fixation and weathering.
In addition, we showed that the insects themselves efficiently conserve N, as 70-80 % of the ingested N was converted to insect biomass, while respiring 30-50% of the ingested C. When insect excreta (frass) was added to the soil, we showed that another ~30 % of the C was respired by soil organisms. Hence, a total of ~60 % of the C ingested by insect herbivores would be respired during the first growing season, compared to ~10 % of the C added as senesced litter, suggesting a decreased litter C-sink in soils during outbreaks.
In microcosm incubations, frass addition stimulated fungal growth more than bacterial growth while litter addition showed the opposite relationship. In contrast, under non-outbreak conditions along natural environmental gradients in the SMBF, decomposer bacterial growth was strongly correlated with BIH and other indicators of labile organic substrates, while fungal growth showed very little correlation with the potential driver variables. Yet, BIH did not explain a significant portion of the variation in the fraction of microbially assimilated C that was incorporated into soil microbial biomass, i.e. the soil carbon use efficiency (CUE). CUE was strongly controlled by respiration, but when this was controlled for, it increased with both bacterial and fungal growth rates. Further, CUE decreased with increasing soil temperature and the size of the soil microbial biomass pool. This suggests decreased soil C-sequestration with global warming, although an associated decrease in microbial biomass, which is often observed in warming experiments, may moderate this effect. Finally, gross N-mineralisation was also substantially higher after addition of insect frass (~17 % of added N) compared to litter (lower than control), so the availability of mineral N is higher under insect outbreaks increasing the risk of leaching losses.
Finally, we challenged the assumption underlying space-for-time substitution studies, i.e. that variation along natural elevational gradients is scale invariant and universal, by showing that e.g. BIH exhibit contrasting trends with local and regional elevation. Although explorative, these findings merit further considerations of when spacefor-time-substitution is a feasible tool for inferring ecosystem responses to environmental change. (Less)
Abstract (Swedish)
Växtätare kan påverka ekosystemprocesser, dels genom långsiktiga förändringar av växtsamhällets sammansättning, men också på kortare sikt genom deras
matspjälkning av organiskt material som cyklas genom markens nedbryderorganismer och tillbaka till de primära producenterna. Särskilt större
växtätare har studerats i stor utsträckning, men i vissa ekosystem som skogar kan de mindre ryggradslösa växtätarna vara lika viktiga. Ett sådant ekosystem är de subarktiska fjällbjörkskogerna (Betula pubescens ssp. Czerepanovii) (SFBS) i norra Skandinavien, där utbrotten av växtätande geometriska malar (Epirrita autumnata och Operophtera brumata) har studerats noga, och det har gått att konstatera att antal utbrott och deras utbredning ökar med... (More)
Växtätare kan påverka ekosystemprocesser, dels genom långsiktiga förändringar av växtsamhällets sammansättning, men också på kortare sikt genom deras
matspjälkning av organiskt material som cyklas genom markens nedbryderorganismer och tillbaka till de primära producenterna. Särskilt större
växtätare har studerats i stor utsträckning, men i vissa ekosystem som skogar kan de mindre ryggradslösa växtätarna vara lika viktiga. Ett sådant ekosystem är de subarktiska fjällbjörkskogerna (Betula pubescens ssp. Czerepanovii) (SFBS) i norra Skandinavien, där utbrotten av växtätande geometriska malar (Epirrita autumnata och Operophtera brumata) har studerats noga, och det har gått att konstatera att antal utbrott och deras utbredning ökar med den globala uppvärmningen. Däremot saknas det en kvantifiering av hur befintliga insekters växtätande påverkar ekosystemet (background insect herbivory, BIH) i SFBS. Att förstå hur ekosystem påverkas av störningar nära polerna är särskilt viktigt ur ett klimatperspektiv, eftersom temperaturen stiger fortare i dessa regioner, och dessa ekosystem riskerar uppvisa positiva återkopplingsprocesser till klimatet på grund av stora markbundna lager av organisk kol (C), som kan omvandlas till växthusgaser. I den här avhandlingen kvantifierades ekosystempåverkan av BIH i SMBF i norra Sverige efter att ha letat i litteraturen efter mönster i hur markprocesser påverkas av densiteten av befintliga insekter och populationsutbrott. Översynen visade att tydliga ökningar i organiska materialomsättningsnivåer under närvaro av insekter främst drivs av utbrottförhållanden. Konvertering av den genomsnittliga BIH-intensitet på ~1,6 % av trädens bladyta till årliga flöden av kväve (~3,5 % N) och fosfor (~2,0 % P) från trädkronorna till marken bekräftade att näringsflöden genom BIH var relativt små jämfört med intern återvinning genom löv, och externa källor såsom atmosfärisk deponering, biologisk fixering och förvittring. Detta överensstämde med förväntningarna från litteraturgenomgången. Dessutom visade vi att insekter sparade N effektivt, genom att omvandla 70-80 % av det intagna N till insektsbiomassa, medan de respirerade 30-50 % av det intagna C, beroende på diet. Således respirerades en stor andel av C som förlorades från växter till insektsväxtätare innan den tillfördes marken som kadaver eller exkrement. När exkrement tillsattas markan visade vi att ytterligare ~30 % av C respirerades av markens netbrytarbakterier och -svampar. Följaktligen respirerade insekter totalt ~60 % av det intagna C under den första växtsäsongen. Detta ska jämföras med ~10 % av den C som tillsattas marken som löv, vilket betonar den betydande potentialminskningen i jordens lagring af C från löv under insektsutbrott, där ˃70 % av bladytan kan konsumeras. I inkubationsförsök stimulerade tillsättning av insektexkrement svamptillväxt mer än bakterietillväxt medan tillskott av löv hade motsatt effekt. Under förhållanden utan utbrott längs naturliga miljögradienter i SMBF korrelerade tillväxten av nedbrytande bakterier däremot positivt med BIH och andra indikatorer på tilgängligt organiskt material, medan svamptillväxt inte visade stärka korrelationer med andra faktorer än höjd (negativ). BIH förklarade inte en betydande del av variationen i andelen mikrobiellt assimilerat C som integrerades i markens mikrobiella biomassa, dvs. markens effektivitet i användning av kol (carbon use efficiency, CUE). CUE kontrollerades av bakteriel aktivitet, och minskades med ökande jordtemperatur och storleken på jordens mikrobiella biomassapool, och risikerer därför uppvisa positiv återkoppling till klimatförändringarna. Slutligen var brutto N-mineralisering också betydligt högre efter tillsats av insektexkrement (~ 17% av tillsatt N) än tillsats av löv (lägre än befintlig), vilket betyder att tillgängligheten av mineraliskt N är högre under insektsutbrott. Detta kan gynna snabbt växande växtarter såsom gräs, men också öka risken för näringsförlust från ekosystemet eftersom björkträden kan ha betydligt lägre behov av kväve på grund av minskad bladyta. Vår forskningsdesign gjorde det möjligt att tillföra nya perspektiv till den pågående diskussionen om tillämpning av substituering av plats-för-tid (space-for-time) för att studera ekosystemens respons på miljöförändringar. Våra resultat utmanar det allmänna antagandet att variation längs naturliga höjdgradienter är skalbeständig och universell, genom att visa att vissa ekologiska variabler, t.ex. BIH, visar motsägande trender mellan lokal och regional höjd. Vidare presenterar vi ett potentiellt sätt att redovisa sådana kontextberoende genom att hitta korrelationer mellan regionala abiotiska variabler och förhållandet mellan ekologiska variabler och höjd i lokal skala. Våra resultat är utforskande, men de visar på att det behövs ytterligare överväganden om när plats-för-tid-substitution är ett bra verktyg för att dra slutsatser om ekosystemens respons från miljöförändringar. Sammanfattningsvis bidrar detta arbete med några första uppskattningar av ovan och underjordiska näringsflöden som BIH bidrar med i SMBF. Även om den årliga genomflödet av C och näringsämnen genom insektsväxtätare är litet, kan bidraget från BIH till övergripande långsiktig näringscykling vara betydande på grund av de långa tidsperioderna (50-100 år) mellan varje större insektutbrott. Vi undersökte också när slutsatser från plats-för-tid substitutionstudier är möjliga, vilket är särskilt viktigt för att förstå långsiktiga återkopplingar till miljöförändringar, t.ex. ekologiska konsekvenser av klimatförändringar. (Less)
Please use this url to cite or link to this publication:
author
supervisor
opponent
  • Professor Ineson, Philip, University of York, York, UK
organization
publishing date
type
Thesis
publication status
published
subject
keywords
Biogeochemistry, Aboveground-belowground interactions, Herbivory, Insects, Subarctic, Birch, soil microbes
pages
54 pages
publisher
Lund
defense location
Lecture hall Pangea, Geocentrum II, Sölvegatan 12, Lund
defense date
2019-09-20 10:00:00
ISBN
978-91-985016-3-6
978-91-985016-4-3
language
English
LU publication?
yes
id
f5b40e04-bc40-4962-830d-127549ceb8bd
date added to LUP
2019-08-24 10:48:03
date last changed
2019-08-29 09:45:41
@phdthesis{f5b40e04-bc40-4962-830d-127549ceb8bd,
  abstract     = {Herbivory can influence ecosystem processes, partly through long-term changes of the plant community compositions, but also more rapidly through the herbivores’ digestive alteration of the organic matter that is cycled through the soil and back to the primary producers. In the Subarctic mountain birch (Betula pubescens ssp. czerepanovii) forest (SMBF) in Northern Fennoscandia, outbreaks by the geometrid moths (Epirrita autumnata and Operophtera brumata) are well-described, widespread, and increasing with global warming. In contrast, the ecosystem effects of background insect herbivory (BIH) in this ecosystem lacks quantification, although belowground responses to aboveground perturbations in high-latitude systems may accelerate global warming due to their storage of large terrestrial organic carbon (C) pools. We quantified the ecosystem impact of BIH in the SMBF of Northern Sweden. An initial literature review showed that the clear increase in organic matter turnover rates under insect infestations was primarily driven by outbreak conditions. In line with this, our conversion of an average BIH-rate of ~1.6% of the leaf area to annual canopy-tosoil fluxes of nitrogen (~3.5% N) and phosphorus (~2.0% P) showed that the background rates were relatively small compared to internal recycling through litter, and inputs from external sources, such as atmospheric deposition, biological fixation and weathering.<br/>In addition, we showed that the insects themselves efficiently conserve N, as 70-80 % of the ingested N was converted to insect biomass, while respiring 30-50% of the ingested C. When insect excreta (frass) was added to the soil, we showed that another ~30 % of the C was respired by soil organisms. Hence, a total of ~60 % of the C ingested by insect herbivores would be respired during the first growing season, compared to ~10 % of the C added as senesced litter, suggesting a decreased litter C-sink in soils during outbreaks. <br/>In microcosm incubations, frass addition stimulated fungal growth more than bacterial growth while litter addition showed the opposite relationship. In contrast, under non-outbreak conditions along natural environmental gradients in the SMBF, decomposer bacterial growth was strongly correlated with BIH and other indicators of labile organic substrates, while fungal growth showed very little correlation with the potential driver variables. Yet, BIH did not explain a significant portion of the variation in the fraction of microbially assimilated C that was incorporated into soil microbial biomass, i.e. the soil carbon use efficiency (CUE). CUE was strongly controlled by respiration, but when this was controlled for, it increased with both bacterial and fungal growth rates. Further, CUE decreased with increasing soil temperature and the size of the soil microbial biomass pool. This suggests decreased soil C-sequestration with global warming, although an associated decrease in microbial biomass, which is often observed in warming experiments, may moderate this effect. Finally, gross N-mineralisation was also substantially higher after addition of insect frass (~17 % of added N) compared to litter (lower than control), so the availability of mineral N is higher under insect outbreaks increasing the risk of leaching losses.<br/>Finally, we challenged the assumption underlying space-for-time substitution studies, i.e. that variation along natural elevational gradients is scale invariant and universal, by showing that e.g. BIH exhibit contrasting trends with local and regional elevation. Although explorative, these findings merit further considerations of when spacefor-time-substitution is a feasible tool for inferring ecosystem responses to environmental change.},
  author       = {Ågård Kristensen, Jeppe},
  isbn         = {978-91-985016-3-6},
  language     = {eng},
  month        = {08},
  publisher    = {Lund},
  school       = {Lund University},
  title        = {Biogeochemistry in Subarctic birch forests : Perspectives on insect herbivory},
  url          = {https://lup.lub.lu.se/search/ws/files/68895904/Jeppe_g_rd_web_1_.pdf},
  year         = {2019},
}