Visual ecology of insect superposition eyes

Abstract

In the superposition compound eye each rhabdom (light sensitive unit) receives light through many ommatidial facets, while in the apposition compound eye every rhabdom receives light from a single facet. The superposition design increases photon capture, which is an advantage in dark environments. Despite their advantage in dim light, superposition eyes can sometimes be found in insects that live in brighter habitats. The aim of this thesis is to study visual adaptations in insects with superposition eyes. Animals with different lifestyles and activity patterns have been selected for this study. A more general theoretical analysis of the design of superposition eyes is also included in this thesis.



The dorsal eyes of male mayflies (family Baetidae) are used only to detect females flying against the sky. Male mayflies that swarm in open habitats where a large portion of the sky is visible, have eyes with large fields of view but with a poor resolution. Other species swarm in forests, and have highly resolved tubular eyes with narrow fields of view that match the visible patches of sky.



The elephant hawkmoth (Deilephila elpenor) has superposition eyes adapted for hovering in front of flowers while collecting nectar at night. The eye possesses smooth regional differences. The largest apertures, highest sensitivities and the largest binocular overlap are found in the anterio-ventral region of the eye with which they fixate flowers while feeding. They also have the poorest anatomical resolution in this region.



The tiger beetle Cicindela hybrida has an eye that is optimised for visual hunting in a flat environment. It has an apposition eye during the day with a pronounced visual streak (horizontal acute zone) that forms a binocular acute zone at the front of the eye. The eye design matches their hunting behaviour and includes tilting of the head to fixate prey. The tropical tiger beetle Odontocheila chrysis, a close relative of Cicindela hybrida, lives in dark forest habitats and has superposition eyes both during the day and at night and no pronounced regional differences. The bright habitat of Cicindela has resulted in the evolution of apposition eyes, which permit pronounced regional differences, while in Odontocheila superposition eyes provide optimal vision in a dark environment but with limited possibilities for regional differences.



Data from real eyes were compared to computer models to asses the basic principles and constraints in superposition eye design. We found several basic assumptions about superposition eye design to be incorrect: (1) the incident and exit angles in each optical unit are not equal for all angles, (2) the focal plane is not always located at half the radius of the whole eye, and (3) spherical aberration is not a major limitation to resolution in superposition eyes. The main conclusion of this analysis is that selection for design tolerance is an overlooked evolutionary force.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

I djurvärlden finns två dominerande ögontyper: kameraögon och facettögon. Kameraögat har en enda lins som fokuserar en bild på ögats retina, medan facettögon har många delögon som var och en har en lins. Båda typerna av ögon hittas inom Arthropoda men facettögon är klart vanligast. Det mest spridda typen av facettöga kallas appositionsöga och har en lins till varje ljuskänslig enhet (rhabdom). Appositionsögon fungerar dock dåligt i mörker och är ljussvaga just p.g.a. av att varje rhabdom bara får ljus från sin egen enda facett. Därför har det hos djur som är aktiva i mörker utvecklats ett s.k. superpositionsöga som till varje rhabdom släpper in ljus genom flera facetter. Upp till 1000 facettlinser kan fokusera det ljus som kommer från en riktning i rymden till den rhabdom som "ser" i den riktningen. Detta ökar ljusstyrkan hos dessa ögon så att de fungerar tillfredställande även när det är mörkt. Sekundärt har vissa djur med superpositionsögon åter börjat utnyttja ljusare miljöer men bibehållit denna ögondesign. Att studera superpositionsögon hos olika insektsarter som var och en använder ögonen till att se olika saker, under olika tider på dygnet, är den bärande idén i denna avhandling. Avhandlingen innehåller också en teoretisk analys av de grundläggande principerna och begränsningarna vid design av superpositionsögon.



Dagsländehanar inom familjen Baetidae har ett par dorsala superpositionsögon som endast är till för att hitta flygande honor mot himlen. Detta parningsbeteende innebär ett mycket starkt selektionstryck för att utveckla god syn. Jag har hittat en gradient i ögondesign mellan dagsländehanar av olika arter. Den ena extremarten heter Cloeon inscriptum och har två mycket smala och höga ögon, som ser ut som två konservburkar. De har ett sammanlagt synfält som är ca 56° från kant till kant med en hög upplösning. Detta synfält passar den del av himlen som är synlig inne i skogen där hanarna svärmar. Den andra extremarten heter Cloeon simile och har ett par ögon, med betydligt sämre upplösning, som mer ser ut som en hjälm på huvudet. Synfältet hos denna art är enormt (140°) och den ser nästan hela himlen från horisont till horisont i det öppna landskap där den svärmar.



Den nattaktiva allmänna snabelsvärmaren (Deilephila elpenor) äter genom att stå stilla i luften framför blommor och suga nektar med sin snabel, inte olik en kolibri. Dess superpositionöga är anpassat till detta sätt att äta genom att ha ett område med binokulärt seende, stora superpositionsaperturer och hög känslighet i den främre-nedre delen av ögat. Det är den del av ögat som används för att fixera blomman i födoflykten. Den anatomiska upplösningen är dock lägre i denna region. Detta öga är alltså optimerat för syn i en specifik riktning under mycket mörka förhållanden.



Den svenska sandjägaren Cicindela hybrida är som mest aktiv under soliga dagar och jagar då i platta sandiga områden. Den har ett appositionsöga under dagen (det kan till och med vara ett afokalt appositionsöga, vilket är en speciell typ av appositionsöga som är en övergång mellan appositionsögon och superpositionsögon, hittills endast funnen hos dagfjärilar) med den högsta visuella upplösningen längs horisonten. Ögonens horisontella högupplösande delar (”horizontal acute zones”) bildar ett område med binokulärt seende framåt som sandjägaren utnyttjar vid jakt, när den springer ifatt sitt byte. Denna ögondesign matchar djurets levnadssätt och beteende som dagaktiv visuell jägare i ett platt landskap. Under natten har Cicindela hybrida ett relativt väl fungerande superpositionsöga med oklar funktion, eftersom djuret är inaktivt och nergrävt i sanden.



En nära släkting till våra svenska sandjägare heter Odontocheila chrysis och är aktiv både dag och natt i sydamerikanska skogar. Den har ett öga som fungerar som superpositionsöga både under dagen och natten, med minimala regionaliseringar vad det gäller upplösning. Den har ett jaktbeteende som går ut på att sitta och vänta på bytet, vilket är typiskt för djur som lever i mörker.



För att få en skarp bild i ett superpositionsöga krävs bl.a. att linselementen i varje facett är korrekt designade och orienterade så att allt ljus som kommer från en riktning i rymden idealt bryts till en punkt på retinan (rhabdomlagret). Vi har visat att ju större superpositionsaperturen blir, med andra ord ju fler facetter som skall samarbeta för varje bildpunkt (rhabdom), desto större krav ställs det på exakt design. Toleransen för designfel är relativt stor i centrum av aperturen men avtar mycket snabbt ut mot kanten. Dessutom har vi visat att den inkommande och utgående vinkeln på en ljusstråle som går genom optiken i en facett inte måste vara lika stor. Inte heller måste fokalplanet (retinan) ligga på ögats halva radie. Och slutligen har vi visat att sfärisk aberration inte är en huvudbegränsning när det gäller design av superpositionsögon.



Sammantaget ger denna avhandling en överblick över adaptationslösningar i superpositionsögon hos insekter med betoning på exakt vad ögonen används till. Den ger också inblickar i de prioriteringar evolutionen valt att göra. Hos Deilephila elpenor har t.ex. god superpositionsseende prioriterat medan appositionsseende har prioriterats hos Cicindela hybrida. Vidare fördjupar den teoretiska analysen den generella förståelsen av superpositionsögonens design.

• author: Brännström, Pär A
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Professor Rutowski, Ronald L., Department of Biology, Arizone State University, Tempe, AZ 85287-1501, USA.
• organization: Department of Biology
• publishing date: 1999
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Zoology
• keywords: Animal physiology, tiger beetle, hawkmoth, mayfly, insect, visual ecology, eye design, vision, compound eye, Djurfysiologi
• pages: 142 pages
• defense location: Högtidssalen Zoologiska Inst.
• defense date: 1999-12-04 10:00:00
• external identifiers: other:ISRN: LUNBDS/NBZS-99/1031- - SE
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Zoology (Closed 2011) (011012000)
• id: a5698f03-9d0a-4b74-8c52-08d0071a84bc (old id 40066)
• date added to LUP: 2016-04-04 11:52:49
• date last changed: 2018-11-21 21:07:47