Colour Vision in Birds : Comparing behavioural thresholds and model predictions

Abstract

Birds use colour vision for many biologically relevant behaviours such as foraging and mate choice. Bird colour vision is mediated by four types of single cones, giving them an extra dimension of colour information compared to trichromatic humans. The cone photoreceptors of birds have coloured oil droplets that are assumed to increase the discriminability of colours in bright light at the cost of dim light sensitivity. In this thesis I present four studies where we have trained chickens to perform colour discrimination and tested the limits of their behavioural performance. In paper I we tested how small colour differences chickens can discriminate. This allowed us to test the predictions of the most well established model for bird colour vision, the receptor noise limited model. There was a reasonably good fit between model and behaviour. Furthermore, we tested in how dim light chickens could discriminate colours and found that the intensity threshold was affected by the colour difference between the stimuli and their intensity. In Paper II we continued testing colour discrimination in dim light and tested the hypothesis that chickens sum the signals from many photoreceptors to increase contrast sensitivity at the cost of spatial resolution in dim light, so called spatial pooling. We used food containers covered with larger, smaller, more or fewer colour patches. Supporting the hypothesis, the containers covered by more colour could be discriminated in dimmer light. In Paper III we tested colour constancy, the ability to maintain colour perception in different spectral illuminations that would otherwise confuse colour perception. Our aim was to find the largest illumination change that chicken colour constancy could tolerate. We found that chicken colour constancy could tolerate larger illumination changes when discriminating stimuli that were more different from each other. In paper IV we continued the work on colour constancy but allowed the chickens to use relative colour learning, which was specifically excluded in paper III. In Paper IV we found that their colour constancy could tolerate larger illumination changes. In nature relative colour cues are available and may be an important aspect of colour learning and perception. These results suggest that such cues can make colour constancy more robust to larger illumination changes. In both experiments chicken colour constancy was improved if they were adapted for 5 minutes in the tested illumination before performing the discrimination task. We compared the illuminations for which chickens retained colour constancy, to the difference between natural illuminations and we can conclude that chickens are well equipped to maintain accurate colour perception when changing between habitats in the wild. Objects are detected both by their chromatic and achromatic contrasts. The receptor noise limited model can be used to predict discriminability through both chromatic and achromatic vision. To use the model reliably its assumptions and predictions must be compared to behavioural results. This has been done for the chromatic version of the model but not the achromatic. In Paper V we compiled all known chromatic and achromatic contrast detection thresholds, and used them to derive the limiting noise level to be used when predicting visual discrimination in a range of animals. We discuss the limitations of using modelling in the wild such as the need to consider the spatial pattern of the stimuli and the light intensities in which the modelling occurs.

Abstract (Swedish)

Fåglar har relativt stora ögon för sina kroppsstorlekar och syn är en kostsam sinnesförmåga, speciellt för flygande djur eftersom stora ögon medför extra vikt. Man kan därför anta att fåglar använder synen för viktiga beteenden. De flesta fåglars färgseende är tetrakromatiskt, vilket innebär att fyra typer av fotoreceptorer bidrar till deras färgseende. Det innebär att deras färgseende har en extra dimension av information jämfört med människans trikromatiska färgseende. Fåglar använder sitt färgseende för många biologiskt viktiga beteenden såsom att hitta mat och för sociala interaktioner som att utvärdera partners. Dock vet vi lite om var gränserna för deras färgseende ligger, hur lika färger kan de diskriminera och i vilka ljusmiljöer kan de urskilja färger?
Vi har använt beteendestudier och matematisk modellering för att hitta gränserna för kycklingars färgseende och utvärderat vilka fysiologiska mekanismer som kan underligga dessa gränser.
I manus I så har vi testat hur små färgskillnader kycklingar kan urskilja genom att träna dem att associera matbehållare med en viss färg med en matbelöning och testat hur ofta de väljer den tränade färgen jämfört med matbehållare av en otränad färg. Vi jämförde deras förmåga med människans och såg inga tydliga skillnader mellan kycklingar och människor. Vi drar slutsatsen att fåglars förmåga att urskilja färger är begränsat av högre brus än människans. Vi undersökte också i hur mörka miljöer de kunde urskilja färger och fann att ju mer olika färgerna var, desto mindre ljus behövdes för att särskilja dem.
För att se färg i mörker verkade fåglarna använda sig av spatial summering, det vill säga de lägger ihop signalerna från många fotoreceptorer för att stärka färgsignalen i utbyte mot en något sämre synskärpa. I manus II så testade vi detta antagande genom att använda matbehållare som täcks till olika stor grad av färg. Om spatial summering är viktig för att tillåta färgseende i mörka miljöer bör de behållare som har täcks till större grad av färg kunna urskiljas i mörkare miljöer. Detta var precis vad vi fann, därmed kan vi dra slutsatsen att spatial summering är viktigt för fåglars mörkerseende. Fåglar som har en tappdominerad näthinna och är aktiva mest under dagen, skulle eventuellt kunna se färg i mörkare miljöer än nattaktiva fåglar med en stavdominerad näthinna!
I manus III undersökte vi kycklingars förmåga att se färg i ljusmiljöer där färgen på belysningen förändrades. Färgseende baseras på att jämföra de spektrala signalerna från olika objekt, men den spektrala signalen beror både på hur objektet
13
reflekterar ljus av olika våglängder och på den spektrala sammansättningen (färgen) av belysningen. Det klassiska exemplet är att den spektrala signalen från en banan i en röd belysning som rent fysiskt är mer lik en orange färg än en gul. Trots det så uppfattar vi att bananen är gul även i den röda belysningen. Detta fenomen kallas färgkonstans och betyder att färguppfattningen är den samma trots att belysningen förändras. Vi testade hur färgkonstans fungerar i olika typer av belysningar hos kycklingar. Vi tränade kycklingar att välja en orange färg framför en gul och en röd färg i en vit belysning och testade dem i rödare belysningar. Fåglarna kunde fortfarande välja rätt färg i dessa belysningar och vi tolkade det som att de har färgkonstans. Hur mycket belysningsförändring deras färgkonstans tolererade berodde hur de tränats och på hur stor skillnaden mellan färgerna de diskriminerade var, stora färgskillnader tolererade större belysningsförändringar.
I manus IV upprepade vi försöken i manus III men tränade kycklingarna att antingen föredra en orange framför en gul färg eller en grön framför en blå. Därmed kunde kycklingarna använda den relativa färgskillnaden, t.ex. alltid välja den rödare färgen för att göra rätt val. En strategi som inte fungerade för att välja rätt i manus III. När relativa färgsignaler kunde användas behöll kycklingarna sin färgkonstans i rödare miljöer än vad de kunde i försöken i manus III. Relativa färgsignaler förbättrar färgkonstansen. Relativa färgsignaler är vanliga, till exempel hos frukter och bär som signalerar sin ätlighet med typiska färger som alltid ses i relation till den vanligtvis gröna bakgrunden.
Vi urskiljer objekt från deras omgivning med hjälp av kontrast, och kontraster kan skapas av både kromatiska skillnader och akromatiska skillnader. För att förutspå vad fåglar kan urskilja så använder vi en modell (Receptor Noise Limited model), som baseras på de spektrala känsligheterna hos djurets fotoreceptorer och hur mycket neuronalt brus (slumpmässig variation i nervsignaler som stör informationsflödet) det finns i synsystemet. I manus I kunde vi kalibrera denna modell med våra beteendedata, det vill säga hur mycket brus måste vi anta att det finns i synsystemet för att förklara den minsta färgskillnaden som kycklingarna kunde diskriminera, deras färgdiskrimineringströskel. Detta var första gången som det gjordes för objektfärger, dvs. färger som reflekterar ljus. Denna modell fungerar bra för att förklara färgdiskrimineringströsklar hos flera djur, som människor, bin och fåglar. På senare år har modellen utökats för att förutspå akromatisk diskriminering. Tyvärr, har den i detta fall inte kalibrerats mot diskrimineringströsklar som faktiskt finns.
I manus V så sammanställer vi alla beteendetrösklar som finns och konverterar dessa till brusantaganden som kan användas för att förutspå kromatisk och akromatisk diskriminering. Arbetet som redovisas i manus V visar hur viktigt det är att fler djurs diskrimineringströsklar testas experimentellt för att vi bland annat ska kunna använda synmodellering för att göra förutsägelser om vilka signaler som vi kan mäta i naturen som fåglar faktiskt kan upptäcka och som är relevanta för fåglarna.

• author: Olsson, Peter
• supervisor: Almut Kelber; Olle Lind
• opponent: Professor of Neuroscience Osorio, Daniel, Evolution, Behaviour and Environment, Centre for Computational Neuroscience and Robotics, University of Sussex, United Kingdom
• organization: Functional zoology; Lund Vision Group (research group)
• publishing date: 2016
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Biological Sciences
• keywords: Gallus gallus, receptor noise, visual modelling, animal training, colour discrimination, colour constancy
• pages: 176 pages
• defense location: The Ecology building, lecture hall “Blå Hallen”, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2016-06-10 13:00:00
• ISBN: 978-91-7623-859-2
• ISBN: 978-91-7623-858-5
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 18a74092-26c7-4da1-92dc-3f63f1ea5c0b
• date added to LUP: 2016-05-27 15:42:51
• date last changed: 2020-10-13 13:46:50