Ectomycorrhizal fungi: Their role in nitrogen retention and carbon sequestration in northern coniferous forests

Abstract

Almost all northern forest tree species live in symbioses with ectomycorrhizal fungi (EMF). The trees allocate up to half of the photoassimilated carbon (C) through the roots to EMF. In return EMF deliver nutrients from both inorganic and organic sources in the soil, as well as water. Most of the nutrients trees need are assimilated through EMF, which thus play a potentially important role in retaining nitrogen (N) in the soil. However, it is still not clear to what extent they contribute to the total N retention capacity of northern forest soils. This thesis shows that recently produced (within 4 months) mycelium of EMF was capable to assimilate a substantial amount of inorganic N (6 kg-1 ha-1 month-1). If the total standing biomass of EMF mycelium where to be taken in to account, the total EMF N assimilation would likely be much larger. On the other hand, an abundant network of EMF mycelium was not sufficient to prevent a flush of N leaching that followed immediately after N fertilization, but it may be sufficient to retain more moderate additions of N. Leaching of N has been reported in N saturated northern forests, and further research is needed to reveal the role of N retention by EMF in relation to N assimilation by other microorganisms or directly by the tree roots, under various levels of N input in forest soil.

Northern forest soils have been reported as a major terrestrial C pool. This is typically explained by slow decomposition due to low temperatures, and recalcitrant litter from the coniferous trees that dominate these forests. A less discussed source to the C pool is the one originating from roots and root associated microorganisms. Since about half of the photoassimilated C is allocated belowground in coniferous forests, this is a potentially important process affecting the C sequestration. Previous studies have highlighted the potential of EMF as an important contributor to C sequestration. This is based on observations of substantial production of EMF mycelium, and that EMF tissue contains recalcitrant compounds. One of the conclusions in this thesis was that most of the soil organic C (SOC) in late successional stages originates from belowground inputs from roots and root associated fungi. This contrasts the focus on aboveground plant production in other studies where changes in forest C storage have been examined. Other results emphasize the important role of EMF in the build-up of soil organic matter: up to more than half a ton of EMF mycelium was produced during only four months, and the average C sequestration by EMF mycelium in a large scale field survey was calculated to more than 300 kg C ha-1 y-1.



Carbon sequestered by EMF may however be sensitive to additions of N, which typically repress EMF growth. There have been many observations of reduced EMF mycelium production after large additions of inorganic N (typically 100 kg-1 ha-1 y-1), but we show that the moderate (less than 20 kg-1 ha-1 y-1) and continuous addition from elevated N deposition in many northern forest regions is sufficient for the repressive effect to occur. Consequently, C sequestration by EMF may be reduced by N deposition. This opposes the positive effect that N addition has on C sequestration due to other processes that are based on aboveground C inputs and degradation of soil organic matter. Even though previous research indisputably show that large N additions increase the C sequestration in forest soils, the effect is lacking at moderate N inputs. Thus, an important question that still remains to be answered is how low levels of anthropogenic N deposition affect the C cycle in northern forest regions. Further, the belowground contribution to SOC is often neglected, but necessary to include for accurate modeling of the C cycle in northern forests, particularly given the evidence that belowground inputs can make a larger contribution to SOC than aboveground inputs.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Vanliga skogssvampar är viktiga för kretsloppen av kol och kväve



Ektomykorrhiza

I alla skogar växande i ett klimat liknande Sveriges, lever nästan samtliga trädarter i ett nära samspel (symbios) med svampar. Till skillnad från nedbrytarsvampar (som kan leva enbart på dött organiskt material) är flera av de kända skogsvamparna såsom kantareller, soppar, flugsvampar, kremlor och riskor beroende av denna symbios med träd för att överleva. Symbiosen mellan träd och svamp kallas för ektomykorrhiza. Svamparna som vi ofta plockar i skogen utgör bara fruktkropparna av svampen som lever som ett nätverk av svamphyfer i marken, kallat mycel. Som liknelse kan man tänka sig att svampfruktkropparna är som äpplen på ett äppelträd. Ektomykorrhiza-svamparnas mycel ansluter till trädets rotspetsar och omsluter i regel över 90 % av dem, likt en handske. Ektomykorrhiza-svampar levererar näringsämnen och vatten ifrån marken till trädet, i utbyte mot kol som nyligen fångats in ifrån atmosfären genom trädens fotosyntes. Ektomykorrhiza-svamparna utgör en potentiellt viktig kolsänka då 10-50 % av allt det kol som binds in i trädens fotosyntes transporteras via rötterna direkt till svamparnas mycel i marken. I ett enda gram skogsjord kan det finnas upp till en kilometer svampmycel och svamparna ökar i regel trädrötternas kontaktyta med jorden över 100 gånger. Dessutom kan svamparna frigöra näringsämnen som är inbundna i organiskt material, som annars är otillgängliga för trädrötterna. Detta gör att nästan allt näringsutbyte trädet har går igenom ektomykorrhizasvampar.



Kvävebegränsning i skogen

Träden i barrskogsbältet är oftast begränsade av tillgången på kväve. Om kväve tillsätts via gödsling blir det mer lättillgängligt för trädrötterna och träden behöver därför inte skicka ner lika mycket kol för att utveckla rötter eller ektomykorrhiza-svampar. Större mängder av kol binds istället in i trädets biomassa ovan mark. Mänskliga utsläpp (från bland annat trafik och industrier) har gjort att kvävet som tillsätts från atmosfären ökat från mindre än 2 kg per hektar och år till hela 50 kg per hektar och år i vissa områden i exempelvis Centraleuropa. Även om kvävenedfallet i Sverige är betydligt mindre är det ändå upp till 10 gånger högre än det naturliga nedfallet. Det har flera gånger visats att gödsling med stora mängder kväve (ofta 100 kg per hektar och år) i nordliga skogar leder till minskad tillväxt av ektomykorrhiza-mycel, men det saknas fortfarande studier på effekten av den låga kontinuerliga tillsatsen av kväve som sker via nedfall. Detta är viktigt att reda ut då det kan få stora konsekvenser gällande upplagringen av kol och kväve i skogsmarken. Resultat ifrån denna avhandling visar att kvävenedfallet i Sverige är tillräckligt för att minska tillväxten av ektomycorrhizasvampar, och att en kraftig minskning sker redan vid kvävenedfall under 10 kg per hektar och år.

Då ektomykorrhizamycel effektivt tar upp kväve i marken är det sannolikt att det bidrar till att motverka kväveläckage. Man har tidigare hittat samband med ökat kväveläckage vid låg tillväxt av ektomykorrhizasvampar efter kvävegödsling. Det har dock inte varit möjligt att särskilja betydelsen av minskat mycel från den direkta effekt som kvävegödsling har på läckaget. För att bättre reda ut svampens kapacitet att ta upp kväve satte vi upp ett gödslingsförsök i granskogar nära Simlångsdalen. Resultaten visade att ektomykorrhizasvampar har en stor kapacitet att ta upp kväve, men att detta inte var tillräckligt för att motverka det läckage som kom direkt efter gödsling.



Skogen som kolsänka

Globalt sett binder barrskogsbältet in enorma mängder kol, och det mesta av detta finns lagrat i marken. Det finns enligt den internationella klimatpanelens (IPCC) rapport, ungefär lika mycket kol lagrat i barrskogsmarken som i både mark och växtlighet i samtliga regnskogar. Detta gör det viktigt att fokusera på de processer som bidrar till kollagringen. En majoritet av de studier som gjorts hittills på effekter av kväveutsläpp och kvävegödsling visar att detta gynnar skogens kolinlagring. Dessa studier visar att kvävetillsats leder till mer kolinbindning genom en ökad tillväxt av träden och större produktion av barr samt minskade nedbrytningsprocesser i marken, men det saknas fortfarande kunskap gällande den kolinlagring som sker under markytan via rötter och ektomykorrhiza-svampar. Då kvävetillsatts minskar mängden kol som transporteras direkt ner i marken kan detta istället leda till en minskad kollagring. För att kunna utveckla en korrekt rådgivning gällande effekten av kvävetillsats på kolinbindningen är det nödvändigt att ta med båda dessa motverkande processer i beräkningarna.



Kolinlagring av ektomykorrhiza

I likhet med tidigare studier visar våra analyser av barrskogar i Svealand och Götaland att ectomycorrhiza-svamparna bildar ungefär ett halvt ton mycel per år och hektar. Detta är dock bara den årliga nyproduktionen och den stående svampbiomassan har tidigare uppskattats till ungefär 2 ton per hektar. Delar av ektomykorrhizamycelet är relativt svårnedbrytbart då det ofta är vattenavstötande och innehåller många motståndskraftiga molekyler, vilket gör att det har en potential att bidra till kolinbindningen. Något vi fann tydliga indikationer på i en undersökning av skogar med olika lång kontinuitet i Norrland. Dessa skogar var belägna på öar av olika storlek i sjöarna Uddjaure och Hornavan, och var i stort sett opåverkade av mänsklig aktivitet. Den största störningen i dessa skogar utgjordes av bränder. Då större öar oftare träffas av blixten resulterar det i mer frekventa skogsbränder som startar om successionen. Kontinuiteten av skog sträckte sig ifrån ett par hundra år (på stora öar) upp till tusentals år på små öar. Det var en enorm upplagring av organiskt material i de riktigt gamla skogarna, då humuslagret kunde vara en hel meter tjockt. I de yngre skogarna var humuslagret ungefär 10 cm tjock, likt de flesta bruksskogar. Över hälften av markkolet som bundits in i jorden de senaste 100 åren visade sig härstamma ifrån rötter och mykorrhizasvampar, och denna mängd ökade ju längre successionen hade fortgått. Tidigare har man ofta ansett att det är vad som produceras ovanför markytan som är viktigast för kolinlagringen. Resultaten i denna avhandling visar att det är viktigt att det kol som matas in i jorden via rötter och mykorrhizasvampar tas med då man beräknar och modellerar kolinbindning i skogsmark.



Slutsats

Kvävenedfall hade en negativ effekt på tillväxten av ektomykorrhizamycel, vilket kan leda till minskad kolinlagring i skogsjordarna. Detta är i direkt kontrast till många studier av andra processer som gör att kolinlagringen istället ökar efter kvävegödsling. Båda dessa motverkande system ingår i tidigare studier av det totala kolflödet mellan atmosfären och skogen, som visar på en positiv effekt av högt kvävenedfall. Men denna effekt uppstår inte förrän kvävetillsatsen når minst 5 kg per hektar och år. De flest barrskogarna är utsatta för en ökning i kvävenedfall som är mindre än detta, och våra studier visar att minskad produktion av ektomykorrhiza sker redan efter låga ökningar i kvävedeposition. Det är av stor vikt att vidare undersöka hur dessa två motverkande system påverkas av olika mängder kväve för att bättre kunna modelera och förutsäga effekten av människoskapade kväveutsläpp. Jag visar också att ektomykorrhizasvamparna har en stor potential att motverka kväveläckage men för att ställa deras kväveupptag i relation till vad trädrötterna och övriga mikroorganismer i marken tar upp behövs fler undersökningar.

• author: Bahr, Adam
• supervisor: Håkan Wallander
• opponent: professor Kuyper, Thom W., Wageningen University
• organization: MEMEG; Microbial Ecology (research group); BECC: Biodiversity and Ecosystem services in a Changing Climate
• publishing date: 2013
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Biological Sciences
• keywords: Ectomycorrhizal fungi, Carbon sequestration, Nitrogen deposition, Nitrogen leakage, Field survey, Boreo-nemoral forest, Boreal Forest, Ergosterol, Free ergosterol, Mesh-bags, Multivariate analysis
• pages: 176 pages
• defense location: Blå hallen, Ekologihuset, Sölvegatan 37, Lunds Universitet
• defense date: 2013-10-04 10:00:00
• ISBN: 978-91-7473-645-8
• language: English
• LU publication?: yes
• id: c86fac2a-ed4f-4ead-a546-2291ed2b77a1 (old id 4022940)
• date added to LUP: 2016-04-04 10:24:11
• date last changed: 2020-09-23 15:15:10