Movements in the dark : flying, landing and walking in insects

Abstract

Flying, as well as walking insects rely on vision to regulate locomotion, even in the dark when the visual system is much less reliable. To manage visual control of these behaviours at low light intensities, many insects have evolved optical adaptations, such as larger facet lenses and wider rhabdoms, and neural adaptations, such as spatial and temporal summation, to increase their visual sensitivity.
To investigate the effect of light intensity on flight control in crepuscular insects, I filmed bumblebees flying through an experimental tunnel at different light intensities. I found that bumblebees control their flight well even in dim light but fly slower as light levels fall. We also measured the effect of light intensity on the response speed of bee photoreceptors and found that they respond more slowly at lower light intensities. These results indicate that bumblebees compensate both behaviourally and visually to be able to fly in dim light.
Next, I examined the final moments of landing in bumblebees by training them to land on a flat platform that could be rotated to different orientations. I found that bumblebees adjust their body and head posture depending upon the orientation of the platform and that leg extension occurred at a constant distance from the surface (except at low platform tilts). I also investigated the effect of light intensity on the landing precision in bumblebees while landing at the same platform at two different orientations and at different light intensities. I found that bumblebees perform well-controlled landings in dim light, however, as light intensity decreased, the bees oriented their body more vertically and their head more horizontally relative to the horizontal plane and extended their legs further away from the platform. These results indicate that bumblebees rely on visual cues to perform smooth landings even in dim light.
Finally, to investigate how walking insects adapt to dim light, we analysed the orientation performance of diurnal and nocturnal dung beetles while rolling their dung balls from the centre to the periphery of a circular arena in the lab as well as in the field. We found that both species oriented well to a point light source, such as the moon or an artificial light. When only wide-field cues were present, such as starlight or the polarization pattern around the moon, the nocturnal beetles were much better oriented. Moreover, we found no effect of light intensity on ball-rolling speed, suggesting that these beetles do not employ temporal summation strategies, but rather a spatial summation approach to adapt to dim light.
To summarize, the data presented in this thesis has broadened our knowledge about insect flight, landing, walking and orientation performance in dim light and has given insights into which adaptations they might use to meet the challenges of unreliable visual signals.

Abstract (Swedish)

Att färdas i mörker: insekters lösningar, vinster och kostnader

In sin ständiga jakt på mat måste många insekter undvika att krocka med grenar, stenar och blad, samt färdas i en lämplig kompassriktning. Åtskilliga insekter använder sin syn för att kontrollera detta. En nektarsökande humla, till exempel, reglerar sin flyghastighet efter hur snabbt föremål i omgivningen rör sig över dess ögon. Denna typ av flygkontroll, och alla andra synstyrda beteenden, kräver dessvärre en viss mängd ljus för att fungera optimalt och när det blir mörkare blir det svårare att uppnå denna ljusmängd. För att maximera sitt ljusintag har många skymningsaktiva och nattaktiva insekter därför större ögon och större fasetter än sina dagaktiva släktingar. Några har dessutom utvecklat förmågan att neuronalt lägga ihop ljusintag från flera områden av synfältet (spatial integrering) eller att bearbeta ljussignalen i varje syncell (fotoreceptor) under en längre tid (temporal integrering). Men allt har ett pris och dessa strategier leder ofta till en mindre detaljrik bild av verkligheten eller att föremål som rör sig snabbt inte längre går att se. Syftet med den här avhandlingen är att beskriva de anpassningar som insekter har utvecklat för att öka sin ljuskänslighet och att öka vår förståelse för hur insekters flygkontroll, landningsprecision och orienteringsförmåga påverkas av fallande ljusnivåer.
I dagsljus flyger en humla i mina försök elegant och säkert genom en 30 cm bred tunnel klädd med schackmönster. En serie välkontrollerade studier visar att de fortsätter att göra så även i mycket svagt ljus, men med lägre flyghastighet efterhand som det blir mörkare. Samtidigt kan vi visa att en fallande ljusintensitet även påverkar fotoreceptorernas reaktionsförmåga, som även den gradvis blir långsammare efterhand som mörkret faller. Humlor anpassar på så vis sin syn genom att fånga upp ljus under en längre tidsenhet med ökad ljuskänslighet som vinst. Kostnaden humlorna betalar är ett långsammare synsystem. Om de fortsätter att flyga med samma hastighet riskerar de därför att komma farligt nära en av tunnelns väggar utan att upptäcka den i tid. Ett sätt att kompensera för detta är helt enkelt att flyga långsammare när det blir mörkare. Detta är också precis vad jag observerar.
För att bättre förstå insekters landningsbeteende tränade jag även humlor att landa på en plattform som gick att rotera. Det visar sig att humlor justerar sin kroppshållning och sina antenner efter plattformens vinkel, samt sträcker ut benen på ett konstant avstånd från plattformen. Dessa resultat tyder på att humlorna bedömer var plattformen är och hur den är orienterad utan att vidröra den, förmodligen genom att förlita sig på sin syn, men antennerna kan också ha en roll med i spelet. Även under mycket mörka förhållanden, på gränsen till vad humlorna kan flyga under, är deras landningar välkontrollerade. Jag observerade inte en enda humla som krockade med plattformen under mina försök. När det blir mörkt justerar dock humlorna kroppen mer vertikalt och huvudet mer horisontellt i förhållande till horisontalplanet, samt sträcker ut benen tidigare jämfört med mer ljusa förhållanden. Förmodligen är detta anpassningar som gör det möjligt för dem att landa mjukt även under ljussvaga förhållanden.
I min avhandling utforskar jag även effekten av ljusintensitet på orienteringsförmåga och transporthastighet hos gående insekter. Detta gör jag genom att låta dagaktiva och nattaktiva dyngbaggar rulla sina dyngbollar ut från mitten av en rund arena i Sydafrika, samt under mer kontrollerade former i labbet. Det visar sig att dagaktiva och nattaktiva dyngbaggar orienterar sig med samma precision så länge de erbjuds en punktljuskälla, såsom månen, solen eller en lampa som referenspunkt. När däremot endast stjärnhimlen eller månens polarisationsmönster går att se överträffar de nattaktiva dyngbaggarna sina dagaktiva släktingar. Dessutom fortsätter båda arterna, oberoende av ljusintensitet, att rulla sina bollar över savannen med samma imponerande hastighet. Detta tyder på att dyngbaggarna inte bearbetar synsignaler långsammare, utan snarare lägger ihop synsignaler från större delar av synfältet för att öka sin ljuskänslighet.
Sammanfattningsvis bidrar min avhandling till ökade kunskaper om hur synstyrda beteenden hos flygande, landande och gående insekter påverkas av rådande ljusförhållanden och vilka anpassningar de utvecklat för att utföra dem även när det blir mörkare.

• author: REBER, THERESE
• supervisor: Marie Dacke; Emily Baird; Eric Warrant
• opponent: Dr. Hempel de Ibarra, Natalie, University of Exeter, UK
• organization: Functional zoology; Lund Vision Group (research group)
• publishing date: 2016
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Zoology
• keywords: insect, vision, light intensity, bumblebee, retina, behavioural adaptation, flight, landing, dung beetle, nocturnal adaptation, sky compass, straight-line orientation
• pages: 120 pages
• defense location: Blue Hall, Ecology Building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2016-05-13 10:00:00
• ISBN: 978-91-7623-756-4
• ISBN: 978-91-7623-755-7
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 8d043cd7-1235-46d7-a671-38f52972cd6a
• date added to LUP: 2016-06-17 15:21:30
• date last changed: 2020-10-13 13:46:50