The descent of damselflies and variation in relation to sex

Abstract

Sexual conflict over mating shapes the interactions between males and females in many animals and is also responsible for dramatic adaptations in both sexes. In some species of pond damselflies (Odonata:Coeangrionidae), sexual conflict maintains discrete female-limited colour morphs over multiple generations and within populations. One of the female morphs is typically male-coloured and considered a male mimic. This is because their male-like appearance provides a frequency-dependent advantage against excessive male mating attempts. In this thesis, I investigate three major questions regarding the evolutionary consequences of this pervasive sexual conflict. First, how is phenotypic variation in ecological traits distributed among heritable female colour morphs? Second, how does sexual conflict shape phenotypic variation within the lifespan of females? Finally, how, where and why do female-limited morphs arise in the first place?
In the Common Bluetail damselfly (Ischnura elegans), female morphs differ in multiple phenotypic traits. My results uncover further phenotypic associations between the two most common morphs of the Common Bluetail in Sweden. One morph is more resistant to infections by parasitic mites, whereas the other is instead more tolerant. These morphs also differ in their developmental sensitivity to temperature, which in turn influences how morph frequencies are distributed across European populations. Moreover, my findings provide some insights as to how these profound phenotypic differences are produced over the course of adult development, and suggest that male mimics and non-mimics differ in the regulation of important developmental processes.
Females of the Common Bluetail undergo dramatic colour changes as they become sexually mature. My thesis shows that immature colour patterns in non-mimic female morphs reduce male pre-mating harassment, and may have evolved by co-opting male colour signals to be expressed as immature signals of reproductive unsuitability. These results suggest that female colour patterns might be highly evolutionarily labile. Yet, a large-scale phylogenetic framework is required to gain a full understanding of the macroevolutionary consequences of sexual conflict on the evolution of female-limited colour variation.
I inferred a multi-locus phylogeny for the damselfly superfamily Coeangrionoidea. I then used this phylogeny to show that female-limited colour polymorphisms have arisen repeatedly in this clade, and in association with ecological conditions that foster sexual conflict over mating. Finally, my results uncover a stark contrast between the consequences of sexual conflict at micro and macroevolutionary scales. While sexual conflict promotes diversity within populations by maintaining alternative female morphs, the presence of these morphs is also associated with increased extinction risk and a fast lineage turnover. Together, my results reveal how sexual conflict can influence the origin, distribution and loss of diversity.

Abstract (Swedish)

Vi har lyckan att leva i en föränderlig värld, och med förändringar följer variation. Den stora variationen i yttre egenskaper hos djur, och i synnerhet deras färger, fascinerar både forskare och lekmän. I den här avhandlingen utforskar jag flera aspekter på varför, och hur, färgvariation evolverar hos en karismatisk insektsgrupp. Dammflicksländor är färgglada, dagaktiva och visuellt drivna organismer. Hannarna använder sin syn för att finna honor som de försöker para sig med. Honorna däremot, skulle klara sig bättre utan överdrivet många parningsförsök från hannarna som minskar deras fortplantningsframgång och äggläggningstakt. Denna fundamentala konflikt mellan könen uppstår eftersom, i likhet med honor hos många andra djurarter, investerar flicksländehonor mer tid och energi i var och en av sina avkommor än vad hannarna gör, och deras reproduktionsframgång kräver därför inte tillgång till många hannar. För hannarna är det däremot reproduktivt fördelaktigt att para sig med många honor. Min forskning har fokuserat på konsekvenserna som denna typ av konflikt mellan könen får för evolutionen av omfattande honlig differentiering.
Hos vissa arter av flicksländor förekommer det diskreta färgmorfer hos honorna, men inte hos hannarna. Dessa honliga morfer har anmärkningsvärt skilda färgmönster och det förekommer inga mellanformer. Så långt vi vet så är det en enda gen som bestämmer om en hona utvecklas till en färgmorf eller en annan. Min forskning visar att dessa honliga färgpolymorfier har utvecklats flera gånger oberoende av varandra under dammflicksländornas, nästan 40 miljoner år långa, evolutionära historia. Vidare så uppstår honliga färgmorfer hos flicksländor i ekologiska miljöer som är associerade med konflikter mellan hannar och honor. Till exempel när många könsmogna individer förekommer inom ett begränsat reproduktionsområde samtidigt och har ett kort tidsfönster att para sig.
En av honmorferna hos dammflicksländorna är vanligtvis en hanlik ”härmare” som undviker potentiellt skadliga parningsförsök genom att likna en hanne. En statistisk analys av dammflicksländornas evolutionära historia visade att när honliga färgpolymorfier utvecklas så är det genom uppkomsten av en ny hanlik och han-härmande morf hos arter där hannar och honor ser olika ut. Detta stärker ytterligare hypotesen att könskonflikter är den huvudsakliga drivkraften bakom evolutionen av flera olika honliga färgmorfer. För honorna börjar emellertid risken för hanliga parningstrakasserier tidigt, innan de ens är könsmogna. Resultaten i min avhandling visar vidare att hanlika färgsignaler har evolverat flera gånger bland honor som inte är hanlika ”härmare”, och att dessa honor endast uttrycker sådana signaler innan de är könsmogna. Dessa juvenila färgsignaler får hannarna att undvika honorna.
Finns det några konsekvenserna av evolutionen av honliga färgmorfer, utanför interaktioner mellan könen? Den här avhandlingen, i likhet med tidigare studier, visar att honmorferna skiljer sig åt i ett flertal olika egenskaper som påverkar honornas överlevnad och reproduktion. Min forskning visar att genen som styr morfutvecklingen interagerar med många andra gener under honornas utveckling. I synnerhet hos den stora kustflicksländan verkar dessa geninteraktioner påverka differentieringen mellan de hanlika honorna (”härmarna”) och de andra honmorferna vad gäller när flera viktiga steg i utvecklingen sker. Vidare så får dessa geninteraktioner konsekvenser för honor i olika miljöer och under olika ekologiska förhållanden. Jag visar att de två vanligaste honmorferna hos den stora kustflicksländan i Sverige skiljer sig åt i sina försvarsstrategier mot parasitiska vattenlöss. En av honmorferna är bättre på att försvara sig mot dessa vattenlöss, medan den andra morfens reproduktion knappast påverkas av infektioner från dessa parasiter.
Om hanlika honor lyckas undvika en del av kostnaderna för hanliga parningsförsök genom sitt utseende, så kan man fråga sig varför inte alla honor försöker likna hannar. Svaret är att fördelarna med att härma hannar minskar när dessa hanlika honor blir alltför vanliga i populationen. Under sådana förhållanden skulle hannarna genomskåda ”härmarna” och de andra honliga färgmorferna skulle klarar sig bättre. Därför kommer könskonflikter inom populationerna att bibehålla den honliga färgvariationen över långa tidsperioder och de olika morferna kommer att skifta i sina frekvenser mellan generationerna. Över ännu längre tidsskalor så kan dock könskonflikterna få andra konsekvenser. Jag visar i min avhandling att evolutionen av flera honmorfer också kan leda till förhöjd utdöenderisk. Könskonflikter kan därför få stora konsekvenser på många egenskaper hos olika djurarter och kan styra uppkomsten, bibehållandet och förlusten av variation.

• author: Willink Castro, Beatriz
• supervisor: Erik Svensson; Charlie Cornwallis
• opponent: Professor Monteiro, Antónia, National University of Singapore and Yale-NUS College, Singapore
• organization: Evolutionary ecology
• publishing date: 2018-09
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Evolutionary Biology; Ecology
• keywords: sexual conflict, development, diversification, pleiotropy, correlational selection, damselfly
• pages: 331 pages
• defense location: The Blue Hall, the Ecology Building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2018-10-12 09:30:00
• ISBN: 978-91-7753-818-9
• ISBN: 978-91-7753-819-6
• language: English
• LU publication?: yes
• id: c9cbf5c4-f575-45a9-95c9-b4819fe76b8b
• date added to LUP: 2018-09-13 15:05:02
• date last changed: 2018-11-21 21:41:38