Sexual conflict and selection on pistil and pollen traits

Abstract

The incidence of sexual selection in plants is today acknowledged, however, just as in animals, evolution and maintenance of mate choice is gravely underexplored. Moreover, the potential for sexual conflicts to occur in plants has only been assessed empirically to a very limited degree. Using the hermaphroditic annual herb Collinsia heterophylla, I looked deeper into the role of pollen-pollen competition and female mate choice by assessing effects of indirect benefits and sexual antagonism on measures of male, female and progeny fitness. A distinctive feature is that I in addition to effects of parental identities also evaluated effects of multiple pistil and pollen traits. The main theme of this thesis concerns the delayed stigma receptivity previously documented in flowers of this species, a female trait assumed to enhance pollen competition, allowing a “fair start” of all pollen in the race towards the ovules, consequently allowing for sorting in favour of pollen grains or donors of superior quality. Within this context, a special focus has been devoted to the possibility of a sexual conflict over timing of stigma receptivity; certain plants produce pollen that are able to fertilize ovules when applied at early stages of floral development, at a maternal cost of reduced seed set. The results point to that the sexual conflict over timing of stigma receptivity is general, as in four different populations, some donors were able to fertilize ovules earlier than others at a cost of maternal reduced seed set. Because this ability of donors depended on donor-recipient population combination, which in turn co-varied with the magnitude of cost inflicted, our results suggest that sexually antagonistic co-evolution may occur within populations of C. heterophylla. Moreover, the maternal cost of reduced seed set was shown to be dose-dependent, such that a high pollen load in the first out of two pollinations resulted in a lower seed set compared to a low pollen load, following pollinations at early floral development. The pistil trait, delayed stigma receptivity, was related to higher paternal diversity within a capsule, which in turn was associated to a higher maternal seed set, demonstrating a positive effect of delaying stigma receptivity. Importantly, maternal parents with a late onset of stigma receptivity sired superior-quality offspring, directly demonstrating an indirect benefit of mate choice. As the ability to delay stigma receptivity was found to show heritable genetic variation, the results suggest that this trait has evolutionary potential. It is further likely that mate choice in C. heterophylla partly may be directly selected: given that maternal parents favoured late-fertilizing pollen donors, and the importance of delaying stigma receptivity for gaining indirect benefits, it should be advantageous to ameliorate costs of early fertilization. However, because delayed stigma receptivity did not influence siring success of pollen donors, it is probable that direct benefits of mate choice are accounted for by other preference traits than delayed stigma receptivity. In sum, this thesis highlights the multitude of selective forces that together decide male-female co-evolution, and points at the potential for sexual conflicts in plants. Indeed, taking sexual conflicts into account in plants could be ground breaking for our understanding of plant evolution, as it opens up an entirely new approach to studying important questions, such as how differentiation and speciation occurs and the related question of how genetic variability is maintained within populations.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Konflikter och sexuellt urval under pollenkonkurrens

Naturens många fantastiska färger och former har till stor del skapats av det sexuella urvalet, det vill säga selektionstryck som skapas av konkurrens och val, som uppstår till följd av att djur och växter fortplantar sig. Det var Darwin som 1871 presenterade teorin om det sexuella urvalet i ett försök att förklara varför egenskaper hos djur som inte verkade premiera överlevnad, utan till och med kunde motverka den, ändå existerade. Exempel på sådana egenskaper är påfågelhannens enorma stjärtfjädrar och hibiskusens långa pistill. Länge trodde man att denna typ av egenskaper först och främst signalerade positiva effekter på avkomman, så att en påfågelhona som valde en hanne med de pråligaste fjädrarna också fick de bästa barnen. På senare tid har forskarna ställt sig frågan: vad händer när en egenskap har positiva effekter på den ena partnern men negativa på den andre? Ett sådant förlopp beskriver en könskonflikt. Trots att konflikter uppstår så fort två individer reproducerar sig, så har forskningen kring könskonflikter varit koncentrerad kring djur. I min avhandling undersöker jag sexuellt urval och könskonflikt hos en växt.

Hos växter pågår det sexuella urvalet främst i det dolda; under pollenkornens tävlan om att befrukta fröämnet längst ner i pistillen. När fler pollenkorn, från olika plantor, än möjlig frösättning i en frökapsel landar på ytan av en pistill, märket, uppstår en konkurrens om vilka pollenkorn som kan få möjlighet att befrukta fröämnet. Då kan en det till exempel vara bra för pollenkorn att kunna gro snabbt, eller att ha en snabbväxande pollenslang som fort tar sig ner till fröämnet. För den honliga funktionen är det fördelaktigt att kunna skapa en grund för pollenkonkurrens för att kunna ”välja” de mest konkurrenskraftiga pollenkornen.

Hos den nordamerikanska annuellen Collinsia heterophylla, fördröjer märket den tid det tar innan det blir mottagligt, så att pollen kan ansamlas under flera dagar för att sedan samtidigt börja gro ner mot fröämnet. På så sätt kan honfunktionen välja bland en större mängd pollenkorn av olika kvalitet. I min avhandling visar vi att en sådan fördröjning av mottagligheten är till fördel på flera sätt: i en situation där pollenkorn från olika hannar fick börja gro samtidigt på ett mottagligt märke, blev fröna i en kapsel befruktade av flera olika hannar, något som i sin tur var kopplat till högre frösättning hos honväxten, och därför visade på en positiv effekt av att kunna fördröja märkets mottaglighet. I en annan studie, tittade vi närmre på avkommans kvalitet, och då visade det sig att en honas förmåga att fördröja även reflekterades på ett positivt sätt i barnens frösättning, det vill säga, det fanns en så kallad indirekt fördel för honan att kunna fördröja märkets mottaglighet.

Vi har också visat att vissa pollenkorn kan gro innan märket är helt mottagligt, och på så sätt undvika konkurrens med andra pollenkorn. Sådana korsningar resulterade i färre frön i en kapsel jämfört med om korsningen utfördes när märket är var mer mottagligt. Denna kostnad påvisar en könskonflikt över märkets mottaglighet; det som är bra för hanfunktionen är mindre bra för honfunktionen. Det verkar dessutom som att frösättning som föregåtts av tidig pollination påverkas av dosen pollenkorn: i två efterföljande pollinationer (med 24 timmars mellanrum) där den första pollinationen varierade i pollenmängd medan den andra bestod av en stor mängd, spelade mängden pollen i den första pollinationen en stor roll för antalet frön: en stor mängd pollenkorn resulterade i färre frön jämfört med en liten mängd pollenkorn. Under likadana pollinationer som utfördes när märket var mottagligt, resulterade tvärtom den större dosen i fler frön. Detta tyder på att frösättningen under tidig pollination kan påverkas av att pistillen på något sätt skadas av en för hög dos pollen.

Sammanfattningsvis har jag i mina experiment på C. heterophylla visat att honliga och hanliga funktioner hos växter kan påverkas av olika typer av selektionstryck, både positiva och negativa, och därmed åskådliggjort att könskonflikter även kan spela stor roll för växters evolution.

I avhandlingen ingår även en litteraturstudie på området könskonflikter, i vilken jag och en kollega belyser de termer som används för att beskriva kön, samt vilka egenskaper könen tillskrivs i teoretiska modeller. Vi åskådliggör att det finns risk för att forskare påverkas av det samhälle de lever i, trots strävan efter objektivitet. Vi visar att hannar konsekvent beskrivs med aktiva termer, så som ihärdighet, manipulation och trakasserier, medan honor beskrivs i mer passiva ordalag eller en handling som enbart sker som en respons på hannens beteende, som undvikande och motvillighet. Vi föreslår att man ska eftersträva en mer könsneutral terminologi och även undersöka liknande egenskaper hos bägge könen för inte riskera kunskapsluckor, som att hannar kan påverkas negativt av honors egenskaper. Kanske dessutom dessa ordval delvis kan förklara varför det har tagit längre tid att inkludera växter i könskonfliktsforskningen; det är onekligen svårt att föreställa sig hur pollenkorn trakasserar en pistill.

• author: Madjidian, Josefin
• supervisor: Stefan Andersson
• opponent: Tuomi, Juha, University of Oulu, Finland
• organization: Department of Biology
• publishing date: 2011
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: Antagonistic trait, Collinsia heterophylla, delayed stigma receptivity, direct cost, first-donor advantage, gender bias, heritability, indirect benefit, mate choice, mixed-mating system, paternal diversity, pollen competition, pollen deposition, pollen load size, pollen tube growth rate, self-compatibility, semantics, sexual conflict, sexual selection, sexually antagonistic co-evolution
• pages: 143 pages
• defense location: Blå Hallen, Ecology Building
• defense date: 2011-09-16 10:00:00
• ISBN: 978-91-7473-152-1
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Plant Ecology and Systematics (Closed 2011) (011004000)
• id: 90207e72-b3ea-4f6c-8764-208359f17906 (old id 2061391)
• date added to LUP: 2016-04-04 10:07:30
• date last changed: 2018-11-21 20:56:54