Fuel and fly: adaptations to endurance exercise in migrating birds

Abstract

Birds on migration alternate between consuming fuel stores during flights and accumulating fuel stores during stopovers. This thesis highlights some of the ways in which migrating birds have adapted to the different demands of fuelling and flight. Most of the time on migration is spent at stopover sites accumulating fuel stores. To minimise the total time spent on migration, birds should fuel up as fast as possible. I show that migrating birds have an exceptional energy assimilation capacity, enabling rapid accumulation of fuel stores. Migrating birds can increase their daily energy assimilation, and fuel accumulation rates, by utilizing a larger part of the day for foraging. There is also evidence for an adaptive flexibility in this digestive capacity and that digestive capacity can be built up rapidly following depletion of fuel stores due to flight. Fuel economy is crucial during long distance migratory flights. I present the first estimates of metabolic power, or rate of fuel consumption, for migratory birds performing sustained flight in a windtunnel. The way metabolic power increases with body mass in the red knot (<i>Calidris canutus</i>) indicate that the flight muscles are adapted for fuel efficiency in long flights with heavy fuel loads. Metabolic power curves and minimum power speeds for a thrush nightingale (<i>Luscinia luscinia</i>) and a teal (<i>Anas crecca</i>), estimated from mass loss rate, indicate that the drag of the birds bodies in flight is lower than previously thought. Fat is the main fuel for long migratory flights. I show that protein makes a significant contribution to the energy metabolism during sustained flights in the thrush nightingale. Net protein catabolism may reflect physiologically inevitable processes, may provide extra water to counteract dehydration during flight, or may reflect adaptive changes in the size of organs. Intraindividual variation in BMR, protein catabolism during flight and protein deposition during fuelling all indicate that migrants flexibly adapt their morphology and physiology to the different demands of fuelling and flight. Changes in pectoral muscle size of red knots may be an adaptation to maintain optimal flight performance when body mass varies. Maintaining heat balance in flying birds, especially at high ambient temperatures, can create problems with water balance. Red knots flying at lower ambient temperatures regulated dry heat loss and maintained water loss at a constant low level. At higher temperatures evaporative heat loss increased sharply, resulting in a net water loss. Maximum flight range in migrating birds imposed by energy and water budgets are predicted using an updated physiological computer model. Comparing the outcome of this model with experimental data indicate that the model predictions appear to be realistic but are associated with considerable uncertainties.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Många fåglar flyttar regelbundet långa sträckor mellan sina häckningsplatser och vinterkvarter. På rastningsplatser längs flyttningsvägen stannar fåglarna upp och äter, för att lagra upp de energi-lager de behöver som bränsle när de flyger. Vissa flyttfåglar lägger på sig så mycket bränsle (energi), mestadels som fett, att de dubblar sin kroppsvikt. Det lagrade bränslet förbrukas sedan när fåglarna flyger till nästa rastningsplats. Flygturerna kan ibland ta dagar i anspråk och fåglarnas bränsleförbrukning kan vara mer än tio gånger högre än i vila. Som jämförelse är den högsta uthålliga bränsleförbrukningen som uppmätts hos människor - cyklister under ett Tour de France lopp - bara fyra gånger högre än i vila. Flygning och bränsleupplagring ställer helt olika krav på fåglarna. Den här avhandlingen handlar om hur flyttfåglar anpassats för att vara effektiva "ätmaskiner" när de lagrar upp bränsle och effektiva "flygmaskiner" när de flyger.



Den mesta tiden på flyttningresan går åt till att lagra upp bränsle. För att hela flyttningsresan skall gå så snabbt som möjligt är det viktigt att fåglarna lagrar upp bränsle snabbt. I avhandlingen visar jag att flyttfåglar har den högsta förmågan att tillgodogöra sig energi från föda som uppmätts hos någon djurgrupp. Detta gör att fåglarna kan lagra upp bränsle väldigt snabbt när tillgången på mat är god. För att kunna lagra upp bränsle ännu snabbare utnyttjar vissa flyttfåglar dessutom både dagen och natten för att samla föda.



När flyttfåglarna flyger är det viktigt att bränslet räcker så långt som möjligt. Därför bör flyttfåglar välja att flyga med den hastighet som ger bäst bränsleekonomi. De bör också flyga iväg med en lagom mängd lagrat bränsle. Jag har mätt energiförbrukningen hos två olika flyttfåglar, kustsnäppa och näktergal, när de flyger i en vindtunnel. Kustsnäppan är en vadarfågel som häckar på den arktiska tundran och tillbringar vintern längs Västeuropas kuster eller i Afrika. Näktergalen är en av våra Svenska häckfåglar som flyttar till södra Afrika på vintern. När fåglarna lagrar upp bränsle går de upp i vikt. För att bära den extra vikten går det åt mer bränsle när de flyger. Mina mätningar visar att kustsnäppans bränsleförbrukning inte ökar så mycket som man tidigare trott när den bär med sig tunga bränsle-lager. Det beror förmodligen på att kustsnäppans muskler är anpassade att arbeta effektivast just när den bär på tunga bränsle-lager. Detta innebär att kustsnäppan kan flyga längre än man tidigare trott med det bränsle den lagrat.



De flesta djur lagrar energi som fett eftersom fett väger mindre än andra biologiska material i förhållande till hur mycket energi det innehåller. Ju mer bränslet väger desto mer bränsle går det åt att bära på det. Om djur lagrade energi som protein istället för fett skulle bränsle-lagren väga åtta gånger så mycket. Trots att fett är det lättaste bränslet använder fåglar även lite protein som bränsle när de flyger. Protein är de byggstenar det mesta i ett djur är uppbyggt av. Muskler och nästan alla inre organ är uppbyggda av proteiner. Kanske använder fåglarna lite protein som bränsle när de flyger för att det inte går att undvika fysiologiskt. Vissa funktioner i kroppen är beroende av att protein förbränns. Men det finns andra fördelar med att förbränna protein som bränsle. Genom att använda protein från muskler och inre organ som bränsle kan fåglarna anpassa storleken på muskler och organ efter sina behov. När sedan musklerna eller organen behöver öka i storlek kan de byggas upp igen. Många djur bygger på detta vis om sin inre uppbyggnad för att anpassa sig till de behov de har för tillfället. De kan anpassa storleken på muskler och inre organ till sina skiftande behov. Med hjälp av ultraljud har jag visat att kustsnäppor anpassar storleken på sina flygmuskler till hur mycket bränsle de för tillfället bär omkring på. Till skillnad från däggdjur verkar fåglar kunna bygga upp sina muskler utan någon som helst träning.



Fåglarnas höga energiförbrukningen när de flyger leder till att mycket värme produceras. Luften som strömmar över fågelns kropp och vingar när den flyger, transporterar bort mycket av denna värme. Genom att reglera blodförsörjningen till vingar och andra delar av kroppen som är exponerade för luftströmmar kan fåglarna reglera sin avkylning. När luften är varm, t ex när flyttfåglar flyger genom ökenområden, kan det vara svårt för att bli av med all värme som produceras. För att fåglarna inte skall överhettas måste de använda vatten för att kyla ner sig. Fåglar har inga svettkörtlar men de kan ändå släppa ut vätska genom huden och låta den avdunsta för att transportera bort värme. De kan även låta mer vatten avdunsta genom lungorna och den luft de andas ut. När fåglar använder vatten för att kyla sig löser de problem med överhettning men de kan istället drabbas av uttorkning. Jag visar att kustsnäppor när de flyger i första hand avger värme utan att använda vatten. Vid låga temperaturer transporteras den mesta värmen bort a luften som strömmar över vingarna och fågelns kropp och vattenförlusterna hålls på en låg nivå. När temperaturen stiger över en viss gräns blir fåglarna tvungna att kyla sig med vatten. Vattenförlusterna ökar då snabbt med uttorkning som följd. Det är därför viktigt att flyttfåglar flyger i luft som är så pass kall att de inte drabbas av uttorkning. Det kan skapa problem när de passerar ökenområden.



I avhandlingen har jag utvecklat en datormodell som används för att beräkna energiförbrukning och vattenförluster hos flygande fåglar. Med modellens hjälp kan jag beräkna om energi eller vatten begränsar hur långt flyttfåglar kan nå på sina flygresor. Datormodellens prognoser stämmer ganska väl med med resultat från experiment men det finns fortfarande stora osäkerheter i flera av de parametrar som behövs i datormodellen.

• author: Kvist, Anders
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Professor Ricklefs, Robert E., Department of Biology, University of Missouri at St Louis, USA
• organization: Breastcancer-genetics
• publishing date: 2001
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: water balance, flight power, phenotypic flexibility, energy assimilation, basal metabolism, Animal ecology, Djurekologi
• pages: 126 pages
• defense location: Blå Hallen, Ecology building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2001-04-20 09:00:00
• external identifiers: other:ISRN: SE-LUNBDS/NBZE-01/1086+126pp
• ISBN: 91-7105-152-X
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Animal Ecology (Closed 2011) (011012001), Oncology, MV (013035000)
• id: 50364754-e5d5-4923-aeb1-73344881ba4f (old id 41410)
• date added to LUP: 2016-04-04 09:55:04
• date last changed: 2018-11-21 20:55:39