The balance between sex and asex: evolutionary genetic studies of reproductive variation in Allium vineale

Abstract

Evolutionary theory predicts a disadvantage to sexual reproduction. This manifests itself either by the higher growth rate of asexual females in a dioecious species, or by the higher transmission rate of a gene conferring asexual female function to its carriers in a hermaphrodite species. The disadvantage to sexual reproduction may be as high as two-fold provided all else is equal. This phenomenon is known as the 'two-fold cost of sex'. Since most higher organisms nevertheless rely on sexual reproduction, it has been presumed that sex has some advantage that outweighs its cost. However, despite much effort to identify such an advantage, no single hypothesis has received unequivocal empirical support. Moreover, most theories have largely ignored situations in which there is within-population genetic variation for the balance between sexual and asexual reproduction. Also, experimental studies have yet to determine to what extent genetic variation for the degree of sexuality and asexuality exists in natural populations, and the importance of the two reproductive modes in partly asexual organisms. The fact that most organisms capable of asexual reproduction simultaneously retain sexual capacity underscores the importance of these issues for understanding the evolutionary significance of sex.



This thesis addresses some of these questions. A theoretical model was set up from which it was concluded that the maintenance of a genetically determined polymorphism for the proportion of sexually produced offspring is possible. It is dependent upon temporal fluctuations in the relative fitness of sexually and asexually produced propagules and/or in sexual versus asexual fecundity. A study of natural populations of the partly asexual plant Allium vineale (wild garlic) revealed that genetic variation for the allocation to sexual and asexual reproduction exists under field conditions. Moreover, considerable fluctuations in the proportions of sexually and asexually produced propagules occurred between years, a state of affairs likely to be instrumental in maintaining a balance between the two reproductive modes. An investigation of genetic variation in A. vineale populations across Europe showed asexual reproduction to be more important for the recruitment of offspring over the short term. Recombination turned out to have played a significant role in introducing new genotypes, but at a rate that may well be lower than one sexually produced offspring per generation. How a balanced reproductive system can be maintained when sexual recruitment occurs at such a low rate is at present unclear. In A. vineale a greenhouse study showed that the genetic correlation between the allocation to sexual and to asexual reproduction differed among sexually and asexually produced offspring. Thus, selecting for an increase in the allocation to one mode of reproduction may give a different response in the allocation to the other mode, depending on whether selection acts among sexually or asexually produced individuals. This may explain why the capacity of sexual reproduction has persisted in this species despite its apparently low 'effective' rate.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Kloning är inte enbart ett sätt för genetiska ingenjörer att framställa identiskt lika får. Det är framför allt ett naturligt förökningssätt för många djur och växter. Bladlöss, björnbär och backlök är tre exempel på vanliga organismer som förökar sig genom kloning. Enligt gängse evolutionär teori är kloning – eller asexuell reproduktion – ett effektivare sätt att producera avkomma än vad sexuell reproduktion är. En hona kan spara mycket energi genom att undvika att föda hanar, som ändå inte kan få någon avkomma. Istället kan hon föröka sig asexuellt och därmed föda enbart döttrar som alla i sin tur kan föda nya döttrar. En sådan honas avkomma ärver också sin moders genuppsättning intakt; den slipper spädas ut' med någon annans gener, som kan vara av tvivelaktig kvalitet. Dessutom behöver inte asexuella honor lägga ner energi på att leta upp en passande partner. Många av dessa fördelar kommer även hermafroditiska – d.v.s. tvåkönade – organismer tillgodo. Även om nackdelarna tycks många är sexuell förökning det förhärskande reproduktionssättet bland högre organismer. Någon fördel med sex som kan uppväga dess kostnader antas därför finnas. Detta har blivit en av evolutionsbiologins stora gåtor och har under nära nog ett sekel varit föremål för intensiva studier. Trots att ett flertal teorier har presenterats har ingen enskild hypotes erhållit entydig stöd från experimentella data. Dessutom har många organismer förmågan att föröka sig både sexuellt och asexuellt; detta förhållande har ignorerats av flertalet teorier. För att förstå sex ur ett evolutionärt perspektiv måste vi först förstå vad som påverkar och upprätthåller balansen mellan de olika reproduktionssystemen i sådana arter.



Denna avhandling undersöker dessa frågor både teoretiskt och empiriskt. Den teoretiska delen består av en evolutionär modell där förutsättningarna för ett stabilt sexuellt/asexuellt reproduktionssystem undersöks i en hermafroditisk organism. Det visar sig, enkelt uttryckt, att om det under vissa perioder är mer fördelaktigt att producera avkomma sexuellt, och under andra perioder är bättre att vara asexuell, så är det möjligt att finna en balans där det bästa för den enskilde individen är att göra bägge delar. Utan sådana fluktuationer över tiden kommer antingen det ena eller andra reproduktionssättet att ta över. Den empiriska delen av avhandlingen undersöker en växt, sandlök, med såväl sexuell som asexuell förökning. I naturliga populationer befanns olika kloner – identifierade med hjälp av genetiska 'fingeravtryck' – lägga ner olika mycket energi på sexuell och asexuell reproduktion. Man kunde då förvänta sig att de kloner som är mer asexuella skulle ta över. Det framkom samtidigt att det finns tydliga fluktuationer från ett år till ett annat i mängden sexuellt respektive asexuellt producerad avkomma. Detta kan enligt den nämnda modellen vara en bidragande orsak till att båda reproduktionssätten bibehålls. I en studie av den genetiska variationen i sandlök visar det sig emellertid att det är den asexuellt producerade avkomman som främst bidrar till populationstillväxten. Sexuell reproduktion har varit viktig när det gäller att introducera nya genetiska varianter i arten, men detta sker jämförelsevis sällan. En av delstudierna visar att ett naturligt urval som leder till en ökning av investeringen i det ena reproduktionssätten, inte nödvändigtvis har motsatt påverkan på investeringen i det andra reproduktionssättet. Vilket utfallet blir beror på om urvalet sker bland sexuellt eller asexuellt producerad avkomma.

• author: Ceplitis, Alf
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Dr van Dijk, Peter, The Netherlands Institute of Ecology, Heteren , The Netherlands
• organization: Department of Biology; Evolutionary Genetics (research group)
• publishing date: 2000
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Genetics
• keywords: ontogeny, growth (animal), Allium vineale, Development biology, evolution, sexual reproduction, reproductive systems, embryology, Utvecklingsbiologi, ontogeni, embryologi, Genetics, cytogenetics, Genetik, cytogenetik
• pages: 180 pages
• defense location: Röda Rummet, Ecology Building, Lund
• defense date: 2000-09-30 10:15:00
• external identifiers: other:ISRN: LUNBDS/NBGE 1039/001-180 (2000)
• ISBN: 91-7874-052-5
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Genetics (Closed 2011) (011005100)
• id: 87b2792d-2cb3-4e97-a500-a1c8490bec8b (old id 40784)
• date added to LUP: 2016-04-04 10:16:50
• date last changed: 2018-11-21 20:57:52