A new perspective on avian phylogeny - a study based on mitochondrial genomes

Abstract

The Class Aves (birds) is generally divided into two main groups - the Palaeognathae and the Neognathae. Paleognathous birds are the flightless ratites and the tinamous, while Neognathae include all other extant birds (more than 9,000 species). This opinion has prevailed for more than a century and is primarily based on morphological studies of the avian bony palate.



In this study, the relationships between Palaeognathae and Neognathae along with other avian divergences have been investigated in phylogenetic analyses of complete mitochondrial (mt) genomes as well as in analyses of the mt cytochrome b gene. The complete mt genomes of the ostrich (Struthioniformes; Struthio camelus), the greater rhea (Struthioniformes; Rhea americana) and the rook (Passeriformes; Corvus frugilegus) were sequenced. At the time when this study was initiated and conducted, only one complete avian mt genome had been presented, that of the chicken (Galliformes; Gallus gallus), but this year four other complete avian mt genomes (representing the orders Anseriformes, Falconiformes and Passeriformes) were released. The phylogenetic analyses were carried out on the concatenated nucleotide and amino acid sequences (9,597 and 3,199 characters respectively) of twelve mt protein-coding genes from avian, mammalian, reptilian and piscine taxa. The results of the phylogenetic analyses did not support the most commonly accepted view of a basal divergence between paleognaths and neognaths. Instead, the earliest divergence among the taxa included was between the Passeriformes and all other birds including the ratites which were reconstructed at a more apical position in the tree as a sister group of galliforms and anseriforms. The origin of the Passeriformes was estimated to the early Cretaceous, about 120 MYBP (million years before present).



A basal position of the ratites has in fact been questioned before, suggesting that ratites are not "primitive" birds but that ratite morphology includes a number of juvenile or neotenous traits (for example the downy plumage and the paleognathous palate) which have been maintained in adulthood. Because of the lack of pre-Tertiary passerine fossils (> 65MYBP) the order Passeriformes is generally regarded as one of the most recent avian lineages. It has been proposed, however, that the order Passeriformes originated already in the Cretaceous and that a recent origin of passerines is due to a misinterpretation of the fossil record. It is probable that the discrepancies between this study and the previous ones are attributable to the considerable length of the present dataset. Most importantly, however, the inclusion of a non-avian outgroup permits a different rooting strategy than used in most studies of avian relationships to date.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Nu levande fåglar delas traditionellt in i två grupper. Den ena gruppen är Palaeognathae och omfattar ratiter (struts, nandu etc.) och stubbstjärthöns. Den andra gruppen, Neognathae, representerar alla övriga fåglar, drygt 20 ordningar med över 9.000 arter. Grunden för denna uppdelning utgörs i första hand av morfologiska studier av fåglarnas gommar. Man har ansett att strutsfåglarnas gom är mer primitiv än andra fåglars och på grund av detta har paleognatha fåglar placerats på den tidigaste grenen i fåglarnas utvecklingsträd.



Nya molekylära analyser talar emot den traditionella uppfattningen och visar på ett helt nytt utvecklingsträd för fåglarna. Jag har bestämt de kompletta mitokondriella DNA-sekvenserna från två strutsfåglar (struts, nandu) och en tätting (råka). När dessa jämförs med sekvensen av hönan visar det sig att tättingar grenar ut betydligt tidigare än struts och hönsfåglar. Istället för att enligt den gängse systematiken hamna på den tidigaste grenen i utvecklingsträdet så utgör de båda strutsfåglarna en betydligt senare utvecklingslinje. Detta förhållande finner man både i analyser av en enskild gen (cyt b) från ett stort antal arter samt i undersökningar av fullständiga mitokondrie-sekvenser från ett mindre antal arter. Genom att bestämma mängden mutationer i DNA-sekvenserna och jämföra dessa med en molekylär klocka kan man även få en uppfattning om när de olika utvecklingslinjerna bildades. Förgreningen mellan strutsfåglar och höna uppskattas till ungefär 90 miljoner år sedan medan tättingarna separerade från övriga fåglar för redan 120 miljoner år sedan.



Mina molekylära data visar att strutsarna inte utgör den tidigaste förgreningen inom fåglarna. En möjlig förklaring till att de morfologiska studierna har tolkat strutsfåglarnas morfologi som primitiv i förhållande till andra fåglar kan vara neoteni. Neoteni är en förändring i fosterutvecklingen som leder till att vissa juvenila (barnsliga) drag behålls i vuxen ålder medan djuret blir könsmoget. Flera av de kännetecken som vi associerar som struts-specifika är i själva verket juvenila som t.ex. fjäderdräkten, de icke sammansmälta skallbenen samt den paleognatha gommen.



Neoteni är vanligt förekommande hos amfibier och styrs där av mängden sköldkörtelhormon. Man har experimentellt visat att man genom att slå ut funktionen hos sköldkörteln hos starungar kan förändra deras morfologi så att strutslika drag som till exempel en dunig fjäderdräkt och en paleognath gomstruktur utvecklas. Det är därför möjligt att strutsfåglar på grund av en brist i sköldkörtelhormon har genomgått en neoten förändring i sin utveckling.



Resultaten av min doktorsavhandling ifrågasätter den gängse uppfattningen om fåglarnas släktskapsförhållanden. Framtida studier kommer därför att inkludera fler fågelordningar i jämförande studier av kompletta mitokondriella-sekvenser men även andra gener från kärnan kommer att studeras. Strutsfåglarnas placering i utvecklingsträdet är av fundamental betydelse för att förstå hur de olika fågellinjerna har utvecklats i förhållande till varandra och därför bör den molekylära regleringen av sköldkörtelhormon i unga strutsar undersökas för att utröna om denna är annorlunda än hos övriga fågellinjer.

• author: Bartosch-Härlid, Anna
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Alan, Alan, J. Baker, Centre for Biodiversity and Conservation Biology, Royal Ontario Museum, Canada
• organization: Department of Biology
• publishing date: 1999
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Genetics
• keywords: Genetics, thyroid, neoteni, mitochondrial DNA, phylogeny, Class Aves, Palaeognathae, cytogenetics, Genetik, cytogenetik
• pages: 150 pages
• defense location: Department of Genetics, Lecturehall
• defense date: 1999-09-03 10:00:00
• external identifiers: other:ISRN: LUNDBDS/NBGE 1036/001-150 (1999)
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Genetics (Closed 2011) (011005100)
• id: 9ca27ae3-8586-4b88-b81c-0b3a8bcd005f (old id 39879)
• date added to LUP: 2016-04-04 10:41:29
• date last changed: 2018-11-21 21:00:13