Genetic adaptation to soil acidification in four grasses

Abstract

Soil acidification has become a source of serious concern in many parts of the world. In southern Sweden, the deposition of acidifying substances, such as nitrogen and sulphur compounds, has decreased the mean pH of forest soils by almost one unit since the 1950s. Apart from H+ ions themselves being harmful to plant roots, the potential toxicity of aluminium (Al) is increased when pH drops below 5.



The aim of this thesis was to examine whether increased acidity has caused genetic adaptation to acidic conditions within Elymus caninus, Poa nemoralis, Deschampsia cespitosa and D. flexuosa, four grass species with widely different pH distributions. I have also investigated whether the content of Al in field-collected shoots is related to the Al concentration of the local soil environment, and whether this relationship differs between species with different pH distributions. Finally, I have examined the relationship between the colonisation of arbuscular mycorrhizal (AM) fungi and soil pH in these species.



To test for genetic adaptation to acidic conditions, I sampled tussocks (genotypes) of each species from deciduous forests in two regions of southern Sweden, differing in their exposure to acidifying deposition. The tolerance of different genotypes was tested in solution experiments with different pH and Al concentrations.



I found little evidence of genetic adaptation to acidic conditions at the regional, populational and micro-site (genotype) level. The association between the Al content in shoots and the Al concentration in the soil, was weak for most species, and showed no consistent relationship with the species? pH distribution in the field. D. flexuosa had the lowest shoot Al content, although this species was growing in soils with relatively high Al levels. D. flexuosa also had the lowest AM colonisation, while E. caninus, which was found on the least acidic soils, had the highest AM colonisation and relatively high shoot Al content.



In conclusion, I found that genetic adaptation to acidic soils has not yet occurred in southern Sweden. It is possible that more time is required for acid-stress tolerance to evolve. Adaptation to acidic conditions was most pronounced at the species level: E. caninus, growing in the least acidic soils, was the most sensitive species in the tolerance tests, while D. flexuosa, growing in the most acidic soils, was the least sensitive species. The high tolerance of D. flexuosa may, at least partly, be explained by the existence of an Al exclusion mechanism. However, my results provide no support for a role of AM fungi in acid stress tolerance.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Populärvetenskaplig sammanfattning:



När udda blir mainstream - om stress och likriktning i växtsamhället



I skogen råder stress på många sätt, och precis som i det mänskliga samhället har stressen i växtsamhället ökat under de senaste decennierna. Dessa händelser har heller inte skett oberoende av varandra. Vårt allt snabbare tempo med krav på ökad tillväxt har inte bara ökat stressen för oss själva, utan också inneburit förorenad luft, bl.a. genom utsläpp av kväve- och svaveloxider. Detta i sin tur har skapat surt regn. När den sura nederbörden faller över skogen sjunker pH i markvattnet, som därmed blir skadligt för växtrötterna. I Sverige har de sydvästra delarna som Skåne och Halland, drabbats hårdast av försurningen. Mellan 1950 och 1980 sjönk pH i detta område med nästan en hel pH-enhet. Detta är en betydligt snabbare förändring än den naturliga försurning av marken som också sker.



Sur och stressad - men varför?



En av anledningarna till att växter får problem när marken försuras är att vätejonerna, som finns i hög koncentration då pH är lågt, är skadliga för rötterna. En annan anledning är att aluminiumjoner, som annars är bundna till markpartiklar, trängs ut i marklösningen av vätejonerna, samtidigt som de övergår i en för växten giftigare form. Dessutom är en sur mark nästan alltid fattig på näringsämnen. För växterna innebär både väte- och aluminiumjonerna samt näringsbristen en kemisk stress, som måste hanteras för att rötterna skall kunna växa och fungera.



Stresshantering i växtsamhället



När vi människor är stressade har vi flera alternativ för att komma undan stressen. Vi kan ta time out eller bara ta semester och resa bort någonstans. Men en ört eller grästuva står där den står - fast rotad i marken. Växternas strategi för att klara av den kemiska stress de utsätts för ser därför annorlunda ut. Ett av sätten är att undvika att ta upp de skadliga ämnena, genom att utsöndra organiska syror som binder t ex aluminium. En annan strategi är att transportera aluminiumjonerna till specialutrymmen i cellerna där de inte kan göra någon skada.



Alla är inte lika stresståliga



Olika personer är olika bra på att hantera stress. På samma sätt är det med en samling växter av samma art ? alla individer är inte lika skickliga på att hantera väte- och aluminiumjoner. Med andra ord är individerna olika toleranta mot sura miljöer. Tolerans är inget som en växt kan lära sig - förmågan styrs istället av generna. I min doktorsavhandling har jag bl a undersökt om grästuvor på sura marker utvecklat tolerans mot sura förhållanden, och kanske även blivit bättre på att undvika att ta upp aluminium i skotten, än de tuvor som vuxit på marker med högre pH. De fyra gräsarter jag har studerat; kruståtel, tuvtåtel, lundgröe och lundelm, är alla tuvbildande och relativt vanliga i sydsvenska lövskogar. De växer vid olika pH och man hittar oftast kruståtel på de suraste markerna, tuvtåtel och lundgröe på de mellansura, medan lundelm kräver högre mark-pH för att klara sig.



Evolution som sker idag



Eftersom en grästuva inte kan flytta på sig, har populationen, och även arten som helhet, i längden bara ett sätt att överleva när miljön förändras - att anpassa sig genetiskt. Detta sker enligt de principer som Darwin 1858 beskrev i Om arternas uppkomst. Grunden är enkel: den bäst anpassade överlever. Om vi har en samling individer av en art, t ex tuvor av gräset tuvtåtel, är vissa tuvor bättre på att överleva i sura miljöer än andra. Endast ett fåtal är förmodligen riktigt bra på det. Det finns alltså en genetisk variation då det gäller toleransförmåga. När miljön förändras innebär det att de mest toleranta individerna kommer att klara sig bäst. Eftersom deras rötter är oskadda kommer de att kunna ta upp mer näringsämnen, och därmed kunna producera fler skott och frön än de andra tuvorna. På så sätt kommer de också att vara bättre på att föra sina gener vidare till nästa generation jämfört med de icke-toleranta tuvorna, förutsatt att toleransegenskaperna är ärftliga. Resultatet blir att nästa generation kommer att vara mer tolerant än den tidigare. Populationen som helhet kommer alltså långsamt att förändras och bli mer och mer stresstålig mot lågt pH. En egenskap som från början var ovanlig, kan på detta sätt så småningom bli vanlig.



Allting har ett pris



Samtidigt som den genetiska variationen är en förutsättning för evolution, innebär också själva anpassningen att arten förlorar en del av den variation den tidigare hade. När de icke-toleranta individerna så småningom försvinner blir populationen också mer homogen. Problemet med en population där alla individer är nästan likadana, är att den är mer sårbar för framtida förändringar. Det är ju möjligt att även andra egenskaper försvunnit med "icke-toleransen". Och risken är att just de egenskaperna är nödvändiga för att överleva i framtiden.



Ny variation kan skapas



Men variation inte bara försvinner, den kan också skapas. Många av oss förknippar kanske mutationer med något negativt, som cancer eller genetiska sjukdomar. Men mutationer är också ett sätt för en art att generera ny variation. I gynnsamma fall kan en mutation skapa en individ som är bättre anpassad till sin miljö. I ett försurat område skulle det vara en individ som är mer tolerant mot lågt pH. Det finns även andra möjligheter för en växtpopulation att generera variation än genom mutationer. Ett sätt är korsbefruktning, som kan ge nya kombinationer av gener i de nya individer som uppstår. Ett annat är att individer med en annan genuppsättning sprids från en population till en annan.



Anpassning på artnivå



Jag har kommit fram till att grästuvorna är anpassade till sura förhållanden på artnivå - alltså att lundelm, som är den av de fyra arterna som växer på marker med högst pH också var känsligast för väte- och aluminiumjoner i toleranstesterna, medan kruståtel som växer på de suraste markerna var minst känslig. När vi jämförde aluminiuminnehållet i skotten från tuvor insamlade i fält, såg vi dessutom att kruståtel hade lägre aluminiuminnehåll än de andra arterna, trots att den växte på marker med relativt mycket aluminium i markvätskan. Det är möjligt att kruståteln, med en lång evolutionär historia på sura marker, utvecklat en mekanism för att undvika att ta upp aluminium i skottet. När vi däremot jämförde tuvor av samma art som vuxit i regioner med olika grad av försurning såg vi ingen skillnad, varken på toleransnivån eller på mängden genetisk variation i denna egenskap. Det verkar alltså inte vara så att surt nedfall drivit fram en utveckling av mer toleranta gräspopulationer i försurade områden. Däremot fanns det skillnader i tolerans mellan olika populationer inom regionerna. Men vi hittade inget samband mellan tolerans och det mark-pH som populationen vuxit i. Det verkar alltså inte som att skillnaden i tolerans mellan populationer drivits fram av ett naturligt urval kopplat till mark-pH.



Varför ingen anpassning inom arten?



Att det inte skett någon genetisk anpassning till sura förhållanden inom de arter vi tittat på, behöver inte betyda att det sura nedfallet inte påverkar växtsamhällena. I tidigare undersökningar har man sett att artsammansättningen i sydsvenska lövskogar påverkats av försurning så att mera känsliga arter försvunnit. Däremot är det möjligt att den tid som gått sedan kväve- och svavelutsläppen började öka kraftigt under andra halvan av 1900-talet inte är tillräckligt lång för att selektionen skall ha hunnit verka på populationerna. Visserligen har man tidigare sett en mycket snabb utveckling av tungmetalltolerans hos gräs som vuxit i närheten av gruvor och smältverk, ibland över kortare tidsperioder än tio år. Men den genetiska anpassningens hastighet varierar beroende på flera olika faktorer. Bland annat har det betydelse hur lång generationstid arten har, hur stor den genetiska variationen i populationerna är, och hur många gener som styr toleransen. Ju fler gener som är inblandade, desto längre tid tar det för en ny egenskap att utvecklas. Koppartolerans styrs t ex av en enda gen, medan tolerans mot lågt mark-pH kräver att växten bl a kan hantera vätejoner, aluminium och näringsbrist. Tolerans mot sura förhållanden är alltså en komplex egenskap som det förmodligen tar tid för en population att utveckla.



Tillämpa försiktighetsprincipen



Vi kan därför inte dra slutsatsen att försurning orsakad av mänskliga aktiviteter inte spelar någon roll. Vi vet inte vad som hänt när ytterligare tjugo år gått. Om vi inte vill påverka andra arters evolution i en riktning vi inte vet något om, bör vi tillämpa försiktighetsprincipen.

• author: Göransson, Pernilla
• supervisor: Stefan Andersson (main supervisor); Pål Axel Olsson
• opponent: Professor Molau, Ulf, Göteborgs universitet
• organization: Department of Biology
• publishing date: 2007
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: Växtekologi, Plant ecology, Deschampsia flexuosa, Deschampsia cespitosa, Elymus caninus, Poa nemoralis, arbuscular mycorrhiza, stress, tolerance, genetic variation, local adaptation, Al, Soil acidification, pH
• pages: 90 pages
• defense location: Blå Hallen, Ekologihuset, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2007-09-21 14:00:00
• ISBN: 978-91-7105-261-2
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Plant Ecology and Systematics (Closed 2011) (011004000)
• id: a6a8d259-1c58-4ae0-b62b-cacc4e5ee51f (old id 548990)
• date added to LUP: 2016-04-04 11:03:30
• date last changed: 2018-11-21 21:02:24