Evolution of Vertebrate Eyes: a study on lens suspension and optical proterties

Abstract

Many fishes have well-developed visual systems with color vision capabilities. The crystalline lens is the major refractive element in a fish eye since the cornea is optically inactive underwater. A typical fish eye has a large pupil and a lens of short focal length, features that increase light gathering ability. They lead also to short depth of focus, which makes the eye particularly susceptible to defocus. The focal length of the crystalline lens depends on the wavelength of light. Multifocal lenses that compensate for the resulting chromatic defocus are common in teleosts and tetrapods. Such a lens focuses different wavelengths by specific zones. The refractive powers of the lens zones are matched to the spectral sensitivity of the retina, such that the lens acts as a matched filter. My results indicate that this kind of lens is present in the most basal vertebrates with well-developed eyes, the lampreys (Paper II), and all other basal fish groups investigated, such as lungfishes (Paper II), sharks, rays, sturgeons (Paper III), bichirs, and gars (Paper IV).



Detailed vision undisturbed by body movements requires exact positioning and robust stabilization of the lens. Accommodative adjustments of focus are particularly beneficial if the eye has short depth of focus. Different types of lens suspension and accommodative mechanism have been described in vertebrates. However, the information on phylogenetically basal vertebrates available in the classical literature is incomplete and has recently been shown to be erroneous with regard to teleosts. I have identified three types of lens suspension and accommodative mechanism. The lamprey/sarcopterygian type was found in lampreys and lungfishes (Paper II). It has evolved further in the terrestrial sarcopterygians (tetrapods) that are able to accommodate by changing lens shape. The chondrichthyan type of lens suspension and accommodation by lens protraction occurs in sharks and rays (Paper III). Surprisingly, it was found also in sturgeons (Paper III) that are usually classified as Actinopterygii. All other actinopterygians investigated so far (bichirs, gars, and teleosts) possess a different type of lens suspension and accommodate by lens retraction (Paper IV). Except for sturgeons, the distribution of lens suspension types and accommodative mechanisms is consistent with the most generally accepted phylogeny of vertebrates. It is as yet unresolved whether sturgeons (Chondrostei, Acipenseriformes) have undergone an evolutionary reversion with respect to these characters or are incorrectly classified as Actinopterygii.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Alla ryggradsdjur har ögon av en typ som kallas kameraöga. Som man kan höra på

namnet så fungerar ett sådant öga ungefär som en kamera. En lins fokuserar ljuset

på ett ljuskänsligt lager som i ett öga kallas för näthinna (retina). De ljuskänsliga

cellerna i näthinnan heter tappar och stavar. Stavarna används för seende i mörker

och tapparna används för seende i starkare ljus och för färgseende. För att få ut

så mycket information som möjligt är det viktigt att bilden som skapas av linsen

är skarp. Det är extra viktigt hos fiskar där linsen nästan uteslutande är ansvarig

för fokuseringen av ljuset. Detta till skillnad från landlevande ryggradsdjur där

hornhinnan (cornean) bryter ljuset mest. Fiskarnas linser behöver således vara

optiskt kraftfulla och är därför ofta klotrunda, sfäriska. En sfärisk lins lider dock

av olika optiska problem. Ett av dessa problem är den kromatiska oskärpan. Denna

innebär att de olika färgerna (våglängder) som vitt ljus består av bryts olika mycket

av linsen. Linsens brytningskraft (brytningsindex) är alltså beroende av färgen

(våglängden) på ljuset. Blått ljus (korta våglängder) bryts mer kraftfullt än rött

ljus (långa våglängder). En skarp färgbild är därför problematisk att skapa med

en sfärisk lins. Något som skulle kunna vara av problem för djur med färgseende,

såsom fiskar. Det naturliga urvalet har dock utvecklat en lösning på detta optiska

problem. Lösningen är en multifokal lins där olika färger fokuseras i olika zoner

av linsen. På så sätt kan en skarp färgbild skapas på näthinnan. I arbete I visar

jag att denna linstyp uppstod mycket tidigt i ryggradsdjurens utvecklingshistoria.

Den förekommer i de mest basala ryggradsdjuren med välutvecklade ögon, hos

de så kallade nejonögonen. Därför fanns troligen denna typ av lins på plats redan

för 500 miljoner år sedan och är därav en ursprunglig karaktär hos den grupp av

djur vi människor tillhör. Vidare visar jag att multifokala linser förekommer inom

många andra uråldriga fiskgrupper såsom haj, rocka, bengädda, stör, fengädda och

lungfisk (arbete II-IV). Denna linstyp förekommer således inom alla stora grupper

av ryggradsdjur. En så allmänt förekommande karaktär har med största sannolikhet

varit av stor betydelse för ryggradsdjurens stora framgång på jorden.



För att linsen i ögat inte ska skaka och skapa en suddig bild är linsens

upphängning av stor betydelse. Denna upphängningsanordning av linsen har hos

många djur utvecklats till avancerade mekanismer för att ställa in fokus på olika

avstånd. En sådan inställning av fokus kallas ackommodation. Jag har studerat hur

linsupphängning och ackommodationsmekanismer har utvecklats hos ryggradsdjur.

Både elektron- och ljusmikroskop har använts för att studera och jämföra dessa

karaktärer i olika fiskgruppers ögon. Detta för att se vad dessa karaktärer avslöjar,

inte bara om ögats utan också om hela djurgruppens utvecklingshistoria. I arbete II

visar jag att nejonögon, käklösa basala fiskar, har en linsupphängning som påminner

mycket om den som lungfiskar har. Från vad man kan se utifrån linsupphängningen

verkar dessa djurgrupper sakna förmågan att ackommodera. Den multifokala

linsen verkar således ha utvecklats tidigare än förmågan att ställa in fokus genom

ackommodation. Lungfiskar, tillhörande de så kallade köttfeniga fiskarna, har funnits

i många miljoner år och tros vara de landlevande ryggradsdjurens närmsta levande

släktingar bland fiskarna. Alltså är dessa även människans närmsta fisksläktingar.

De grundläggande elementen i den typ av linsupphängning vi människor har

verkar därför ha funnits mycket tidigt i ryggradsdjurens historia. Denna typ av

linsupphängning har sedan bevarats och utvecklats under miljontals år. I arbete III

har jag studerat hajar, rockor och stör. Störar, som traditionellt räknas tillhöra en

grupp av fiskar som kallas för strålfeniga, har en linsupphängning mycket lik hajars

och rockors, broskfiskarnas. I arbete IV visar jag att andra uråldriga strålfeniga

fiskgrupper såsom fengäddor och bengäddor har en linsupphängning som påminner

om den som återfinns hos moderna strålfeniga fiskar, t.ex. lax och torsk.



Sammanfattningsvis har jag kunnat identifiera tre typer av linsupphängningar.

Dessa typer är; typen som nejonöga och de köttfeniga fiskarna har (inklusive

fyrfotadjur såsom människor), den typ som broskfiskarna har och den typ som

de strålfeniga fiskarna har. Med undantag från störarna passar dessa typer bra

in med den nu rådande hypotesen om släktskap hos ryggradsdjur. Vilken typ av

linsupphängning som finns representerad verkar alltså i de flesta fall höra ihop med

vilken grupp djuret tillhör. Det är oklart varför stören har ett öga som påminner mer

om broskfiskarnas. Möjligen har störarna återutvecklat ett broskfisköga eller så är

de felplacerade i vertebraternas släktträd. Denna information är ett steg till en bättre

förståelse av ryggradsdjurens och därmed även människans uppkomst och släktskap

med andra djurgrupper.

• author: Gustafsson, Ola
• supervisor: Ronald H. H. Kröger
• opponent: Professor Douglas, Ronald. H., Henry Wellcome Laboratory for Vision Sciences, Department of Optometry and Visual Science, City University, Northampton Square, London, UK
• organization: Department of Biology; Lund Vision Group (research group)
• publishing date: 2010
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Zoology
• keywords: evolution, eye, fish, crystalline lens, lens suspension, multifocal optical systems, Agnatha, Actinopterygii, Chondrichthyes, Vertebrate, Sarcopterygii
• pages: 90 pages
• defense location: Biology Lecture Hall
• defense date: 2010-11-12 10:00:00
• ISBN: 978-91-7473-007-4
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Zoology (Closed 2011) (011012000)
• id: 68b511ce-605d-49b1-a020-9e94396e7866 (old id 1690167)
• date added to LUP: 2016-04-04 13:24:55
• date last changed: 2020-10-13 13:46:48