Basal Vertebrate Divergences from a Molecular Perspective

Abstract

Fishes (Superclass Pisces) constitute the most numerous and morphologically diverse vertebrate group, yet only a small fraction of all molecular evolutionary studies concern piscine evolution. This thesis aims to investigate the vertebrate tree, through the analysis of mitochondrial (mt) DNA sequences. To this end the coding regions of the mt genome of a jawless fish, the hagfish (Myxine glutinosa), were sequenced, along with the complete mt genomes of two elasmobranch (cartilaginous) fishes, the spiny dogfish (Squalus acanthias) and the starry skate (Raja radiata). Phylogenetic analyses were carried out on both on amino acid and nucleotide sequences and using both the jawless fishes (the hagfish, Myxine glutinosa, and the sea lamprey, Petromyzon marinus). The ?Cyclostomata hypothesis?-which states that hagfishes and lampreys constitute a monophyletic group-was tested against the ?Vertebrate hypothesis?, but neither hypothesis could be statistically rejected. The third possible hypothesis-that hagfishes are the sister group of the jawed vertebrates-was however rejected in all analyses. Phylogenetic analyses showed that the branching order and the evolutionary direction of the fishes was inverted compared to the traditional view on vertebrate evolution. In addition, all of the jawed fishes fell into one group while the amniotes formed a second, distinct group, as opposed to all of the taxa forming one large group as in the traditional tree. This finding suggests that the origin of extant aminotes predated the diversification of extant gnathostomous (jawed) fishes and therefore, if this topology is indeed the correct one, the ancestor of extant amniotes was not more closely related to the lungfish or the coelacanth lineages than to any other extant fishes. In addition to the jawless fishes a number of invertebrates (lancelet and echinoderms) were used to root the vertebrate tree. Irrespective of which invertebrate outgroups were used, the same tree polarity and the same phylogenetic relationship among piscine and amniote taxa were reconstructed. These findings could not be related to violations of the assumptions used in the phylogenetic reconstruction nor could they be ascribed to any random error (due to limited sample size) in the data set. The sequences of two elasmobranchs were used to investigate the relationship between cartilaginous and bony fishes. In contrast with all previous mtDNA studies the cartilaginous fishes were not found to be basal among jawed vertebrates, but instead fell in a crown position among the fishes, constituting the sister group to the teleosts. This terminal position of the elasmobranchs was well-supported in all of the analyses. Rooting the tree with the cartilaginous fishes resulted in the traditional vertebrate tree. This is however an operation inconsistent with the principle of unquestionable outgroup rooting, since cartilaginous fishes have not clearly been shown to be the most basal gnathostomous group. The reconstructed crown position of the elasmobranchs together with their questionable use as an outgroup confirms that rooting, using cartilaginous fishes, is probably the cause for the incongruent topologies reconstructed. This thesis deals with these new, molecular findings, their implications for vertebrate phylogeny and evolution and the validity of the traditional views.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Visst har väl vi väl alla någon gång funderat på vårt ursprung. Hur såg vi ut innan vi blev människor? Såg mina förfäder ut som jag eller var de håriga över hela kroppen? Är vi kanske kusiner med schimpanserna eller är våra närmaste ap-släktingar små silkesapor? Visst är detta intressanta frågor, men har du någonsin funderat på hur våra förfäder såg ut för ännu längre sedan? Är vi långt tillbaka kanske släkt med kvastfeningar eller lungfiskar? Eller härstammar vi kanske närmast från helt vanliga rödspättor eller från farliga hajar? Dessa och många flera frågor kring vårt ursprung intresserar mig och är därför ämnet för min avhandling.



Min avhandling handlar alltså om ryggradsdjurens utveckling. Detta är ett ämne som har studerats under flera hundra år och med många olika metoder. De tidigaste studierna baserades på information från anatomiska studier av levande och fossila organismer. Data från dessa studier används än idag, men det har också utvecklats nya metoder som baseras på jämförelser av molekyler. Mitt arbete är helt baserat på molekylära data och visar på ett överraskande förhållande, nämligen att ryggradsdjurens utvecklingshistoria inte har gått till på det sättet som man hittills har trott.



De molekylära data som avhandlingen är baserad på är gener från mitokondrier (cellernas energiproducerande enheter). Studien omfattar alla de stora grupperna av ryggradsdjur: broskfiskar, benfiskar, groddjur, kräldjur, fåglar och däggdjur. Enligt den vanligaste teorin utvecklades vi människor och alla andra ryggradsdjur från ryggradslösa djur såsom sjöstjärnor och maneter. De första ryggradsdjuren liknade troligen inget djur som finns idag men man tror att de hade en hel del gemensamt med nutidens rundmunnar. Rundmunnarna är käklösa fiskar som i dagens fauna finns representerade endast av pirålar och nejonögon. Dessa djur är vanligt förekommande på hela norra halvklotet och finns bland annat i svenska kustvatten. Från de ryggradslösa djuren utvecklades alltså de käklösa fiskarna och från dessa utvecklades i sin tur de käkförsedda fiskarna, först broskfiskar och sedan en lång rad olika benfiskar. Broskfiskarna anses allmänt som mera ursprungliga djur än vad benfiskarna är. Till broskfiskar räknas hajar, rockor och havsmöss och till benfiskar räknas bland annat alla våra vanliga matfiskar så som sill, lax och torsk. Benfiskarna indelas vanligen i strål-feniga fiskar (sill, lax m.fl.) och kött-feniga fiskar (kvastfeningar och lungfiskar) och de senare betraktas i allmänhet som de fyrfota ryggradsdjurens närmaste släktingar. Enligt traditionell utvecklingsteori tillhör vi människor alltså en utvecklingslinje som bland fiskarna har sitt ursprung i de kött-feniga fiskarna.



Mina studier bekräftar inte den gängse uppfattningen om ryggradsdjurens evolution utan visar istället att de nu levande fiskarna och de fyrfota djuren utgör två separata utvecklingslinjer. Enligt mina analyser skedde ryggradsdjurens uppdelningen i broskfiskar, benfiskar, groddjur, kräldjur, fåglar och däggdjur efter det att delningen mellan huvudlinjerna (fiskar respektive fyrfota djur) hade skett. Detta innebär bland annat att ingen av de nu levande fiskarna är närmare släkt med de fyrfota djuren än någon annan. Sagt med andra ord betyder det att vi inte är närmare släkt med lungfiskarna än vad vi är exempelvis med torskar eller hajar. Även inom fiskarnas utvecklingslinje har mina studier visat att utvecklingen troligen inte har följt det mönster som man hittills har trott det vill säga att utvecklingen har gått från broskfiskar till strål-feniga och kött-feniga fiskar. De analyser som jag har gjort tyder nämligen på att utvecklingen skedde i omvänd riktning med andra ord från kött-feniga fiskar till strål-feniga fiskar och broskfiskar. Man kan säga att mina studier visar att broskfiskarna inte är ursprungliga käkförsedda ryggradsdjur utan en senare och specialiserad utvecklingslinje.



Mina undersökningar visar också att tidigare molekylära studier har gett stöd åt den traditionella uppfattningen om ryggradsdjurens utveckling på grund av att de inte har använt sig av ryggradslösa djur som ?rot? för ryggradsdjurens utvecklingsträd. I dessa studier har man istället använt till exempel hajar som ?rot? för de övriga käkförsedda ryggradsdjurens utvecklingsträd, men eftersom hajar också är käkförsedda ryggradsdjur kan man inte vara säker på att de verkligen var den första utvecklingslinjen i detta träd, vilket är kravet på en ?rot?. Därför är det viktigt att man väljer en ?rot? som man är säker på är mera ursprunglig än alla andra djur man vill studera. Av denna anledning är rundmunnar och ryggradslösa djur bra att använda som ?rot? för de käkförsedda ryggradsdjurens utvecklingsträd.



En annan del av min avhandling behandlar förhållandet mellan dagens rundmunnar, pirålar och nejonögon. Med hjälp av traditionella metoder har det varit svårt att avgöra om dessa djur är närmast släkt med varandra eller om något av dem kanske är närmare släkt med de käkförsedda ryggradsdjuren. Även med molekylära analyser visade det sig vara svårt att få ett entydigt svar, troligen därför att rundmunnarnas utvecklingslinjer är så gamla (ca. 500 miljoner år). Den teori som fick starkast stöd i mina analyser var dock att nejonögon är närmare släkt med ryggradsdjuren än vad pirålarna är, en uppfattning som också delas av flertalet av de senaste studierna från andra forskningsgrenar.

• author: Rasmussen, Ann-Sofie
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Prof Kocher, Thomas D., University of New Hampshire, Durham, U.S.A.
• organization: Department of Biology
• publishing date: 1999
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Genetics
• keywords: mitochondrial genomes, Agnatha, Chondrichthyes, vertebrates, evolution, systematics, Genetics, cytogenetics, Genetik, cytogenetik
• pages: 130 pages
• defense location: Lecture hall at the Department of Genetics.
• defense date: 1999-05-22 10:15:00
• external identifiers: other:ISRN: LUNBDS/NBGE 1034/001-130 (1999)
• ISBN: 91-628-3542-4
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Genetics (Closed 2011) (011005100)
• id: 1b2f82e5-e762-4c10-ab89-86474713b746 (old id 39571)
• date added to LUP: 2016-04-04 12:14:40
• date last changed: 2018-11-21 21:09:51