Phenotypic plasticity and local adaptation in tadpoles

Abstract

Amphibian larvae are plastic in many traits. Can plasticity buffer population divergence, so that local adaptation is more common in non-plastic traits? I argue that this may be the case for adaptive plastic responses. Tadpoles of Rana arvalis are shown to alter their tail depth plastically as a response to predation risk; this is a truly adaptive response. Tail depths in the field (population and year mean values) fall between the phenotypes produced by raising tadpoles in the lab with and without predator cues. There is no clear evidence for population differentiation (i.e., genetically) in tail depth, as would be expected if the tadpoles were not able to adjust their phenotypes to the environmental condition by adaptive plasticity.



On the contrary, should the plastic response not be a truly adaptive response but merely the result of a constraint, evolution may counter the plastic effect by pushing the trait in the opposite direction. Such a phenomenon is suggested for developmental rate: while predator presence causes tadpoles to develop slower (a non-adaptive consequence of an adaptive activity reduction), tadpoles from ponds that are "risky" had a higher developmental rate than tadpoles from comparatively "safe" ponds when raised under identical conditions. A study on allozyme variation across the study area suggests that the gene flow between sites is low enough to allow divergence in selected characters, but sufficient to prevent genetic drift. I show that taxa differ in what traits are plastically altered as an anti-predator response, and attempt to correlate overall plasticity to habitat variability. Data suggest that the variability within a population in the relative allocation to different defence strategies is small.



Tadpoles of R. arvalis from sites where they occur in allopatry (on island Gotland) and in sympatry with Rana temporaria were raised in presence and absence of the congeneric. The fundamental food niche of the allopatric population seems not to have been altered after isolation on Gotland - interspecific competitive effects were as strong in both populations. However, the Gotlandian tadpoles tended to be more sensitive to competition in general.



Tadpoles of frogs breeding in seaside pools were not more tolerant to saline conditions than those from inland sites. This may be due to a rarity of selection events combined with gene flow from inland sites.



In sum, population divergence depends not only on gene flow and the strength of selection, but also on phenotypic plasticity and whether the plastic responses are adaptive or not. Since many amphibian populations are declining, translocations have been proposed and used as a tool in conservation. I discuss the pros and cons of this, with reference to plasticity and local adaptation.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Grodyngels anpassning till livsmiljön - om betydelsen av, och samspelet mellan, arv och miljö



Bakgrund



Naturen är variabel och föränderlig. Inom en arts utbredningsområde kan miljöförhållandena variera rumsligt, och vad som är en lyckad strategi med avseende på t.ex. reproduktion eller predatorundvikande på en plats är inte nödvändigtvis den optimala strategin på en annan plats. Givet att djur endast i begränsad utsträckning flyttar sig mellan lokaler där olika miljöförhållanden råder, så kan selektionen resultera i att olika lokala anpassningar evolverar på olika platser (inom olika populationer). Huruvida olika populationer går skilda vägar - genetiskt sett - beror alltså bl.a. på balansen mellan hur starkt selektionstrycket (det naturliga urvalet) är och hur stort "genflödet" är (i praktiken hur många djur som flyttar mellan populationerna varje generation). Amfibier har en begränsad spridningsförmåga, och man kan förvänta sig att grodpopulationer förhållandevis ofta uppvisar lokala anpassningar till de miljöförhållanden som råder på den plats de lever.



Våra moderna metoder för jord- och skogsbruk har förstört många miljöer för groddjuren, och landskapet har fragmenterats så till den grad att flera arter numera är utrotningshotade. Ett möjligt sätt att trygga amfibiepopulationers fortlevnad på kort sikt är att förstärka tynande populationer med individer från stora, livskraftiga populationer. Då vinner man dels demografiska poänger (mindre risk för slumpvis utdöende), och man kan även förhindra inavel (genetiska depressioner).



En fara med att flytta djur mellan olika populationer är att de är alltför olika varandra. Detta kan dels resultera i minskad överlevnadsförmåga hos "hybridavkomma" på grund av genetisk inkompatibilitet. Detta har kallats för "fysiologisk utavelsdepression". Vidare kan lokala anpassningar göra att de nya individerna, deras avkomma samt hybridavkomma inte klarar sig så värst bra i den nya miljön, då de har "fel" ekologi eller morfologi (dvs. kroppsbyggnad eller form) för den miljö de hamnat i. Detta kallas "ekologisk utavelsdepression". Man riskerar eventuellt också att förlora eventuell unik "genetisk särart" om man skapar ett artificiellt genflöde. I Danmark har man därför en policy att man vid utplanteringar av groddjur i bevarandesyfte skall använda djur från närliggande populationer om möjligt. även den internationella naturvårdsunionen (IUCN) har en liknande generell policy för så kallade translokeringar (utplanteringar, flyttning av djur etc.).



Men kvar står frågan: hur stora är egentligen skillnaderna i ekologiskt relaterade egenskaper mellan olika grodpopulationer? är det verkligen riskabelt ur en "lokal anpassnings-synvinkel" att flytta djur mellan olika populationer? Frågan om förekomst av lokala anpassningar, eller lokala adaptationer som det heter på ekologiska, var utgångspunkten för mina studier.



Studier inom avhandlingen



Den första studien fokuserade på mellanartskonkurrens mellan yngel av åkergroda och vanlig groda. Båda arterna leker ofta i samma damm i Skåne, men på Gotland finns inga vanliga grodor. Då arterna är närbesläktade och har likartad morfologi är det sannolikt att de potentiellt konkurrerar om föda. Min hypotes var att de gotländska åkergrodynglen inte skulle vara anpassade till att leva tillsammans med - och konkurrera med - yngel av vanlig groda, men att deras artfränder från fastlandet skulle ha evolverat så att konkurrensen mellan arterna reducerats. Experimentella uppfödningar gav inget stöd för hypotesen; mellanartskonkurrens hade samma effekt på åkergrodor från fastlandet som på deras gotländska släktingar. Det tycks dock som om de gotländska åkergrodorna var mer känsliga för konkurrens i allmänhet (oavsett om konkurrenterna var artfränder eller vanliga grodor). De två populationerna skiljde sig även tydligt i livshistoriekaraktärer (tillväxttakten och larvperiodens längd).



Ibland kan man finna grodpopulationer som lägger sina ägg i hällkar och andra små dammar strax intill havsstränder. Ofta ligger dessa lekvatten så nära vattenlinjen att saltvatten rimligen måste skvätta in i pölarna, och ge ett bräckt lekvatten. Därför vore det rimligt att anta att de populationer som leker i dessa tidvis salina miljöer har evolverat en tolerans för salt under yngelstadiet. Yngel från tre strandpopulationer och tre inlandspopulationer (av vanlig groda/åkergroda) föddes upp i lab i dels sötvatten, dels två olika salthalter. Förvånansvärt nog fanns det inget som antydde en generell saltvattentålighet hos yngel från strandpopulationerna. En trolig anledning till detta kan vara att det dels är ganska sällsynt med hårt väder under senvåren och försommaren, så att selektionstillfällena är ganska sällsynta, och dels att det samtidigt finns ett genflöde (dvs. immigration) från lokaler där vattnet aldrig är salt. På så sätt skulle en selektion för salttålighet "spädas ut" så till den grad att den inte är detekterbar.



Men vad om "fenotypisk plasticitet"?



Det är väl känt att grodyngel uppvisar vad man kallar fenotypisk plasticitet i många egenskaper. Fenotypisk plasticitet - eller rätt och slätt plasticitet - refererar till den variation i en egenskap (såsom tillväxt, aktivitet, morfologi) en individ kan (skulle kunna) uppvisa som en respons på olika miljöförhållanden. Sådana miljöfaktorer kan vara temperatur, födotillgång / konkurrenssituation, predationsrisk etc. Om ett grodyngel nu har möjlighet - givet de gener det bär på - att anpassa sig till den rådande situationen, betyder detta att alla yngel kan anta en skepnad/strategi som är optimal, och att populationer därför inte går genetiskt skilda vägar trots att miljöförhållandena skiljer sig mellan olika lokaler?



En lab-uppfödning av åkergrodyngel härstammandes från sju öar i Karlskrona skärgård visar att grodyngel som känner lukten av rovinsekters predation på artfränder anlägger en högre svansfena än yngel som "har en tryggare barndom". Detta är ett exempel på fenotypisk plasticitet. Anlägger man en högre svansfena så förbättrar man sin simförmåga, och därigenom chansen att undkomma attackerande predatorer. (Detta har dock någon form av kostnad, annars skulle svansfenan alltid varit hög.) Håvning av grodyngel i de sju dammarna visade att svansfenans höjd varierar lika mycket i fält (års- och dammedelvärden) som när man föder upp ynglen i de förmodat "extrema" labmiljöerna (dels helt utan lukt av "fara", dels med en rejäl portion lukt av "fara"). Beroende på hur man analyserar dara, så får man antingen svaret att det finns populationsskillnader i svanshöjd, eller - vilket tycks mest troligt - att det inte finns några genetiskt betingade populationsskillnader i svanshöjd över huvud taget. Detta trots att dammar tycks skilja sig i "farlighet" för grodynglen, och man kunde förväntat sig att larver i "farliga" dammar skulle ha evolverat mot att generellt ha något högre svansar än de som kommer från "säkra" dammar. I vilket fall är skillnaden i de skepnader som ett och samma grodyngel kan anta ("bredden på plasticiteten") betydligt större än eventuella populationsskillnader (vilka - om de alls finns - faktiskt <i>inte</i> är korrelerade till dammarnas "farlighet"). Detta tyder på att plasticitet verkligen kan "maskera" selektion på svansmorfologi, och därmed buffra populationsdifferentiering. Teoretiskt sett så kan bredden på, och kostnaden av, plasticiteten (de strategier som en och samma individ har möjlighet att "välja") avgör om plasticitet är den enda lösningen, eller om man både har en plasticitet och en samtidig selektion som leder till en populationsdifferentiering. I fallet med svanshöjden skulle en "kombinerad strategi" ha inneburit dels att farligare dammar inducerade högre svansar (en plastisk respons), och dels att larver från farliga dammar skulle ha möjlighet (rent genetiskt) att anlägga högre svansar. En sådan selektion där evolutionen pressar populationerna i samma riktning som en plastisk responsen kallas "co-gradient selection" på engelska. Men som ovan sagts så tycks plasticiteten i svansmorfologi förklara i princip hela den variation vi finner i fält.



I samma studie som ovan analyserade jag grodynglens utveckling, och fick kvalitativa mått på hur lång tid yngel från de olika populationerna tillbringar i dammen innan de metamorfoserar (dvs. omvandlas till smågrodor) samt hur stora grodorna skulle varit vid metamorfosen. Noteras skall att dessa mått gäller då de föds upp under identiska förhållanden, och eventuella populationsskillnader kan således antas reflektera genetiska skillnader i utvecklingsstrategier. Det visade sig att populationer från förhållandevis farliga dammar skulle metamorfosera vid förhållandevis små storlekar, givet att de upplever en viss standardiserad risk. Yngel från säkra dammar är däremot programerade att metamorfosera vid en större storlek. Detta ligger i linje med teoretiska modeller för hur den plastiska responsen borde vara. Jag fann även att yngel från farliga dammar har en i snitt kortare larvperiod än artfränderna från säkra dammar. Detta mönster går tvärs emot den plastiska responsen som de skulle uppvisa i sina hem-dammar: i farliga dammar skulle de undvika oönskad uppmärksamhet från rovdjur genom att hålla sig passiva på bekostnad av födosöksaktiviteter. Följden skulle bli en långsammare tillväxt, vilket vanligtvis leder till en långsammare utvecklingstakt (dvs. en längre larvperiod). Aktivitetssänkningen är definitivt en adaptiv respons, men den långsammare tillväxten kan ses som en oundviklig konsekvens som i sig inte är adaptiv. Tillväxtsänkningen kan betraktas som en kostnad i en valuta (tillväxt eller utvecklingstakt) för en större fitnessvinst i en annan valuta (överlevnad). Om grodynglet hade kunnat tillväxa och utvecklas med oförändrad hastighet trots en lägre aktivitet hade detta naturligtvis varit mer fördelaktigt. Det faktum att yngel från farliga dammar tycks vara genetiskt programmerade att utvecklas snabbare (ha en kortare larvperiod) kan ses som en "buffring" av den icke-adaptiva konsekvensen att de plastiskt får en längre larvperiod i farliga dammar. Dylika mönster, där en evolutionär förändring går i motsatt riktning mot en plastisk respons i en och samma miljögradient, kallas "counter-gradient selection".



En genetisk studie av de ovan studerade populationerna indikerar att genflödet mellan populationerna är tillräckligt litet för att de skall kunna divergera i egenskaper som är under ett selektionstryck. Detta styrker att de funna resultaten verkligen har en genetisk grund. Genflödet är däremot så pass stort att det borde förhindra slumpvis genetisk differentiering mellan populationer i egenskaper för vilka selektionstrycket är endast ringa eller obefintligt.



Studien av predatorinducerade effekter på yngels tillväxt och svansmorfologi gav mersmak, och ledde mej till att jämföra inducerade antipredatorresponser hos yngel av sju olika grod- och paddarter (åkergroda, vanlig groda, långbensgroda, lövgroda, lökgroda, vanlig padda och stinkpadda). Man skulle kunna förvänta sig att de arter (egentigen genotyper) som reproducerar sig i de minst variabla miljöerna med avseende på predationsrisk (rumsligt såväl som mellan olika år) skulle uppvisa förhållandevis liten plasticitet i egenskaper som har betydelse för predatorundvikande, medan arter (genotyper) som kan förmodas leka i dammar med vitt skilda predatortätheter är mer plastiska. Studien belyser kanske allra mest att en sådan test är svår att göra, då olika arter har olika kombinationer av vilka försvarsstrategier som är plastiska. Skrämda yngel av vanlig padda, för att ta ett exempel, förändrar sitt beteende och tillväxer därför långsammare. De tycks dock inte förändra sin svansmorfologi. Yngel av lövgroda samt de så kallade brungrodorna (vanlig groda, åkergroda och långbensgroda) uppvisar båda typerna av responser, medan larver av stinkpadda och lökgroda inte hade några påvisbara plastiska försvarsresponser alls. Svaret är alltså avhängigt vilka strategier man tittar på, och det är svårt att veta om man har mätt alla relevanta responser (samt hur de samverkar). Hypotesen "variabla miljöer selekterar för stor plasticitet" motbevisas inte av resultaten, men mer data krävs onekeligen för att verifiera den.



Givet att en art kan begangna sig av olika typer av antipredatorförsvar (såsom aktivitetsförändringar och ändrad svansmorfologi), så skulle kunna anta att olika individer satsar olika mycket på de olika försvarsstrategierna. Jag använde data som insamlats för brungrodorna och lövgroda i det ovan nämnda försöket för att försöka sortera ut kostnader (betalda i den gemensamma valutan tillväxt) av aktivitetsförändringar och svansmorfologi, för att undersöka om vissa individer satsar mest på ett "svansförsvar" medan andra satsar mer på ett beteendeförsvar. Detta kunde inte påvisas, vilket kan bero på att variationen i hur mycket energi ett grodyngel totalt sett investerar i (eller låter bli att försaka för) predatorundvikande är större än variationen i försvarsstrategi. Data för lövgrodeynglen antyder dock att fördelningen mellan olika försvarsstrategier kan vara beroende på hur farlig ett grodyngel upplever att situationen är.



Summa summarum, så kan man säga att det inte bara är genflöde och (skilda) selektionstryck som avgör huruvida populationer kommer att gå skilda vägar, genetiskt sett. även förekomst av fenotypisk plasticitet samt huruvida denna är en direkt adaptiv respons eller en i sig icke-adaptiv respons har betydelse för en eventuell divergens. Föreligger en adaptiv plasticitet så tar man inte lika stora risker att göra tynande populationer en björntjänst genom att pytsa ut djur från andra platser som när relevanta ekologiska egenskaper är fixerade (dvs. icke-plastiska). Risken för björntjänster är dock beroende litet på hur selektionen sker, närmare bestämt huruvida en individ med "fel" ekologi/morfologi är torsk med 100% sannolikhet eller har en viss chans att klara sig. är en "fel-anpassad" individ helt såld, så kan nyttan med nya tillskott av gener och individer vara mindre än de positiva effekterna. Frågan om hur stor risken är att orsaka fysiologiska utavelsdepressioner (se ovan) kräver i princip att man föder upp hybridavkomma i fångenskap under minst två generationer. Den sistnämnda risken torde dock vara relativt liten om populationerna kommer från samma region, och det har funnits ett visst genflöde i historisk tid. Fast vem vill väl göra en groda?

• author: Lardner, Björn
• supervisor: [unknown] [unknown]
• opponent: Prof Sih, Andrew, Lexington, Kentucky
• organization: Department of Biology
• publishing date: 2000
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: salinity tolerance, trade-off, life-history, tail depth, inducible defence, antipredator strategies, tadpoles, anurans, amphibians, Phenotypic plasticity, local adaptation, competitive ability, allozymes., Animal ecology, Djurekologi
• pages: 120 pages
• defense location: Blue Hall, Ecology Building
• defense date: 2000-04-28 10:15:00
• external identifiers: other:ISRN: SE-LUNBDS/NBZE-00/1082+120 pp
• ISBN: 91-7105-132-5
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Animal Ecology (Closed 2011) (011012001)
• id: ce6e220f-0296-47ae-97fb-7b754e8a2699 (old id 40366)
• date added to LUP: 2016-04-04 12:16:04
• date last changed: 2018-11-21 21:09:58