Power and Wake Dynamics of Hawkmoth Flight

Abstract

Aerodynamic theory states that the power required to fly is related to flight speed with a ∪-shaped curve. This has been shown in vertebrates, but insects have been proposed to have a flat, or J-shaped power curve. This means that hovering – flying at zero speed – is energy-efficient, which would explain why it is a relatively common flight mode in insects. In this thesis I show that some insects do, in fact, have a ∪-shaped power–speed relationship. I studied the flight of two hawkmoths (M. sexta and M. stellatarum) flying freely in a wind tunnel, and estimated aerodynamic power from the kinetic energy in the wake as well as from downwards velocities, using particle image velocimetry (PIV). In the first study, M.sexta flew at a range of speeds(1-4 ms^-1), and the resulting power curve constructed from the data was clearly ∪-shaped. In two separate studies I sampled the wake of M. stellatarum hovering, and flying at 1.5 ms^-1, respectively, and could show that hovering was a considerably more expensive mode of flight in this species.With knowledge of the power expenditure during flight one can estimate flight efficiency as well as predict certain characteristic flight speeds, which the animal should choose to optimize its flight depending on the task at hand. PIV is an impractical and expensive technique for estimating power, and so it is common, in e.g. migration studies, to simply use any of the available aerodynamic power models to acquire an estimate. Often these are based in aeroplane theory, and are seldom completely adapted to the special circumstances flyers operating at the scale of insects are exposed to. Here, I compared results from my power estimations with three models to evaluate the efficacy of this approach. I found that, while power in forward-flying M. sexta can be relatively accurately predicted by one model, its sensitivity to certain parameter choices makes predicting optimal flight speeds unreliable. A second model, specifically designed for insect hovering, severely overestimated power in hovering M. stellatarum.The taxa I have studied in this thesis – hawkmoths – are rare among the insects in that they can be easily positioned in a wind tunnel, as the nectar-feeding moths can be trained to feed from an artificial flower. As such, they can be studied when flying freely, but many other species require some form of tethering if we wish to study their flight. In tethered flight, the sensory feedback loop is corrupted, and so it is unclear how naturally a tethered insect flies. I compared kinematics and aerodynamic properties of the wake of M. stellatarum in free-flight as well as tethered, and found that tethered moths increased both their stroke amplitude and stroke plane angle. In addition, they had a less efficient flight.

Abstract (Swedish)

Konsten att flyga har uppstått fyra gånger under evolutionens gång: hos fåglarna, fladdermössen, insekterna och de nu utdöda flygödlorna. En av dessa grupper – insekterna – har varit otroligt framgångsrik: insekter står för ungefär 80% av världens arter. Troligtvis har förmågan att flyga bidragit till deras framgång. Men trots att det finns många fördelar med att kunna flyga – man kan till exempel fly från potentiella fiender som saknar denna förmåga – är det ett väldigt energikrävande sätt att ta sig fram. Denna extra energi hade man annars kunnat lägga på andra viktiga aktiviteter, som exempelvis att producera avkomma, och därför ligger det i flygarens intresse att minimera flyktens energiåtgång. Detta kan djuret till exempel göra genom välja den energimässigt billigaste flyghastigheten. En människa som går gör av med mer energi ju snabbare den rör sig, och bör därför välja att gå väldigt långsamt om den vill spara energi. För ett flygande djur är det annorlunda: här säger fysiken att en medelsnabb hastighet är den minst energikrävande, och att djuret alltså bör välja denna om den vill hålla sig i luften med så liten energiåtgång som möjligt. Att ryttla, det vill säga stå stilla i luften, är däremot energimässigt dyrt; så även att flyga fort. Detta innebär att förhållandet mellan effekt (energi per tidsenhet) och flyghastighet teoretiskt kan beskrivas med en ∪-formad kurva. Inom insektforskningen har man dock länge trott att insekter faktiskt kan ryttla utan att göra av med mer energi än när de flyger medelfort, så att effektkurvan i stället är platt, eller har en J-form. Ett av syftena med denna avhandling har varit att ta reda på hur energiåtgången ser ut för insekter som flyger i olika hastigheter.
I mitt arbete har jag studerat två olika svärmare; tobakssvärmare och större dagsvärmare. Svärmare är ett släkte med nattfjärilar som är kända för sin goda flygförmåga. De lever på nektar som de suger upp med en lång snabel, samtidigt som de ryttlar framför en blomma. I labbet äter de även gärna sockerlösning från konstgjorda blommor, och man kan på så sätt enkelt studera deras flykt genom att placera matstationen framför sin mätutrustning. Jag har gjort experiment i en vindtunnel, och har på så sätt kunnat göra mätningar på både ryttlande och framåtflygande svärmare. I det senare fallet bestäms flyghastigheten av vindtunnelns flödeshastighet, medan djuret flyger på stället. I vindtunneln mäter vi luftens rörelser genom att släppa in mikroskopiska partiklar, och fotografera dessa när de lyses upp i ett laserskikt. Två kameror tar två bildpar i kort följd, och dessa jämförs sedan för att man ska kunna räkna ut hur luften rört sig mellan de två fotograferingsögonblicken. Detta sätt att mäta luftflöde kallas particle image velocimetry (PIV), och ger ett tvådimensionellt vektorfält med hastigheter i tre riktningar. Jag har även använt mig av tomografisk PIV, och har då fått fram hela volymer med flödeshastigheter genom att använda fyra i stället för två kameror, samt ett tjockare laserskikt. Denna nya teknik har gjort att jag har kunnat ta fram väldigt detaljerade bilder av luftflödet som skapats av flygande svärmare – den så kallade vaken. Dessa bilder kan användas för att förstå hur olika delar av vingarna och vingslaget har bidragit till kraftbalansen. Jag har också utvecklat en metod för att räkna ut effekten från hastigheterna som uppmätts ur vaken. Jag har kunnat visa att det för båda mina studiarter är energimässigt billigast att flyga medelfort. Eftersom svärmare är väldigt beroende av att kunna ryttla (mina arter kan inte äta utan hjälp om de inte samtidigt flyger!) är det fascinerande att tänka att det samtidigt är väldigt dyrt för dem att göra detta.
Jag har mätt effekt med PIV, men detta är ett väldigt opraktiskt (och dyrt) tillvägagångssätt för de allra flesta som är intresserade av djurs energikonsumption. Därför är det vanligt att använda sig av aerodynamiska modeller för att i stället räkna ut hur mycket energi djuret borde göra av med. Många av dessa modeller är baserade på flygplansteori, men anpassade efter djur. Dock är det oerhört komplicerat att räkna ut exakt hur flödet rör sig runt flaxande vingar, och därför är de flesta modeller mycket förenklade. Eftersom insekter är väldigt mycket mindre än flygplanen som teorin är baserat på är det osäkert om det är lämpligt att använda dessa modeller för att uppskatta effekt hos insekter. Jag har därför jämfört mina uppmätta värden med modellerade sådana i både framåtflygande tobakssvärmare och ryttlande dagsvärmare. En modell designad för ryttlande insekter visade sig överskatta effekten hos dagsvärmarna i hög grad. Modellerad effekt hos framåt flygande tobakssvärmare låg däremot relativt nära de uppmätta värdena. Detta kan bero på att tobakssvärmare, med ett vingspann på cirka 10 cm, är stora insekter, och därför har en flykt som påminner mer om större djur än dagsvärmaren med sitt mindre än hälften så stora vingspann. En alternativ förklaring är att ryttlingsmodellen helt enkelt inte beskriver effekt hos svärmare särskilt bra.
Förutom att mäta och modellera energiåtgång, har jag utvärderat en metod som ibland används för att studera flygande insekter: att, istället för att låta djuret flyga fritt, fästa dess kropp på exempelvis en pinne. Insekten kan fortfarande flaxa med vingarna mer eller mindre obehindrat, men känner inga accelerationer från kroppen och får synintryck som liknar det den ser när den är stilla. Även om denna metod inte innebär att djuret flyger naturligt är den nödvändig för att kunna studera flykt hos vissa arter som inte är lika lätthanterliga som svärmare. För att undersöka vad metoden kan leda till för potentiella artefakter, lät jag dagsvärmare flyga fritt i vindtunneln, varpå jag fäste dem på en spik och lät dem flyga en andra gång. När svärmarna var fastsatta ändrade de sättet de rörde sina vingar, och hade en energimässigt mindre effektiv flykt. Detta innebär att man bör undvika att använda denna metod om man specifikt är intresserad av att mäta energiåtgång hos insekter.

• author: Warfvinge, Kajsa
• supervisor: Anders Hedenström; Christoffer Johansson
• opponent: Associate Professor Combes, Stacey, University of California, Davis, USA
• organization: Evolutionary ecology
• publishing date: 2019-05-20
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Evolutionary Biology
• keywords: Insect flight, Aerodynamics, Wind tunnel, Particle Image Velocimetry (PIV)., tomo-PIV, Power, Manduca sexta, Macroglossum stellatarum, Hawkmoth
• pages: 149 pages
• defense location: Lecture Hall "Blå hallen", Ecology building, Sölvegatan 37, Lund
• defense date: 2019-06-17 09:30:00
• ISBN: 978-91-7895-142-0
• ISBN: 978-91-7895-141-3
• language: English
• LU publication?: yes
• id: 8ef915df-e102-4e90-aa64-440bd28167cd
• date added to LUP: 2019-05-20 18:19:51
• date last changed: 2019-06-03 15:02:52