Emerging tick-borne pathogens: on the ecology of multiple infections in ticks and reservoir hosts

Abstract

Most animals will encounter several more or less severe infectious diseases during their lifetime, and simultaneous infections with more than one pathogen, or several different strains of the same pathogen, are common in natural populations. Ticks transmit a wide variety of different pathogens and can also be simultaneously infected with more than one pathogen. The possible interactions between different co-infecting pathogens in animals and ticks are in many cases incompletely known. Here, I investigated the occurrence and distribution of Borrelia afzelii strains in one of their reservoir hosts, the bank vole (Myodes glareolus) and found an aggregation of strains in individual hosts suggesting that there is no strong competition between strains. The infection intensity (amount of bacteria) did not either indicate competition between strain, instead the infection intensity increased with the number of strains in an additive way. Genetically more distant strains were more often found together, indicating that diversity can be sustained by selective pressure favoring dissimilar strains. Furthermore, multiple infections with several strains seem to occur during a limited amount of time in early infections. Besides Borrelia, also other pathogens occur in ticks and rodents. I show that the newly recognized human pathogen ‘Candidatus Neoehrlichia mikurensis’ is widespread and common in rodent populations in Southern Sweden. Furthermore, we show that the prevalence in ticks is around 6% and that co-infection with both ‘Candidatus N. mikurensis’ and B. afzelii occurs in about 2% of ticks in Southern Sweden. The rate of co-infection is significantly higher than expected from a random distribution. The aggregated distribution of these two pathogens in ticks is explained by the aggregated distribution in their reservoir hosts, which in turn can be caused by positive interactions or by variation in general sensitivity in the rodent population. To conclude, positive interactions between both strains and different species of tick-borne pathogens might be more important than previously recognized.

Abstract (Swedish)

Popular Abstract in Swedish

Multipla infektioner med olika patogener eller olika stammar av en patogen är vanliga. Positiva eller negativa interaktioner (konkurrens respektive facilitering) mellan patogener som infekterar samma värd kan påverka förekomsten av enskilda patogener och därmed ha stor betydesle för förekomsten av en specifik sjukdom. I denna avhandling studerar jag två fästingburna bakterier —Borrelia och Neoehrlichia ¬— i ett av deras naturliga värddjur skogssorken. Jag fokuserar dels på interaktioner mellan olika stammar av Borrelia och dels på saminfektioner av både Borrelia och Neoehrlichia.

Fästingen Ixodes ricinus har tre utvecklingsstadier, alla suger blod från vertebrater. Det första stadiet, larven, är sällan infekterad eftersom de flesta fästingburna sjukdomar, inklusive Borrelia, saknar förmåga att överföras från fästinghonan till äggen. Fästinglarven lever framförallt på smågnagare. Om dessa smågnagare är infekterade (med till exempel Borrelia) kan också fästingen bli infekterad och sedan sprida sjukdomen vidare till andra djur eller människor nästa gång den suger blod. Kunskap om vilka sjukdomar som finns i smågnagare är därför väsentligt för att kunna bedöma risker förknippade med fästingbett för andra djur, vilda och tama, samt människor. Skogssorken, Myodes glareolus är Sveriges vanligaste däggdjur och därför en viktig potentiell reservoar för fästingspridda sjukdomar, andra viktiga arter är till exempel skogsmöss Apodemus flavicollis och Apodemus sylvaticus.

Bakterien Borrelia består av ett antal distinkta stammar som samtidigt kan infektera en värd. Mycket lite är känt om hur dessa stammar påverkar varandra, till exempel om de konkurrerar eller har positiva effekter på varandra. I artikel I visar vi att infektioner med flera (upp till 7) olika Borrelia stammar är vanliga i skogssorkar samt att genetisk mer olika stammar oftare förekommer tillsammans. Vi visar också att det inte finns något tecken på att konkurrens mellan stammar påverkar den totala mängden Borrelia i en infektion. I artikel II visar vi att infektioner med många Borrelia stammar verkar uppkomma under en relativt begränsad tid i början av infektionen. Sammantaget tyder detta på att multipla infektioner med flerar olika stammar leder till positiva interaktioner mellan stammarna, kanske genom att sådana multipla infektioner har lättare för att etablera sig i sin värd.

Förutom ett fåtal relativt välkända patogener är väldigt lite känt om vilka sjukdomar som finns i vilda populationer. Ett ökande antal studier visar att vid sidan om Borrelia finns det också ett antal andra viktiga bakterier som tillsammans med, eller i sig själva, orsakar sjukdom hos människa och djur. En av dessa bakterier är Neoehrlichia som tills nyligen inte var känd som humanpatogen. Under de senaste åren har dock sex stycken fall av infektion i människor orsakade av denna bakterie publicerats. Även infektion av sällskapsdjur är kända. Denna bakteries naturliga förekomst i gnagare och fästingar i Europa är emellertid mycket dåligt undersökt. Vi visar (i artikel III) att Neoehrlichia är relativt vanlig i flera vanliga gnagararter och spridd i ett flertal Sydsvenska gnagarpopulationer vilket indikerar att infekterade fästingar är vanliga.

Tidigare studier har visat att Borrelia ofta förekommer tillsammans med andra fästingburna bakterier i såväl fästingar som gnagare, men det är ännu relativt okänt i vilken mån dessa patogener interagerar med varandra och hur detta i så fall påverkar deras epidemiologi, värddjurets hälsotillstånd etc. Studier på lab-möss har dock visat att kända symptom på Borrelia infektion, såsom ledbesvär, blir betydligt förvärrade vid samtidig infektion med Anaplasma, en nära släkting till Neoehrlichia. I artikel IV visar vi att Neoehrlichia förekommer i 6% av fästingarna i Skåne, samt att fästingar kan bära på både Borrelia och Neoehrlichia. Ungefär 2 procent av fästingarna bär på båda smittorna, signifikant fler än vad som förväntas vid en slumpmässig fördelning. I artikel V beskriver vi Borrelias och Neoehrlichias epidemiologi och infektionsdynamik hos skogssork. Vi visar att Borrelia ger en mer eller mindre kronisk infektion medan Neoehrlichia ger kortare infektioner. Vidare har Borrelia en relativt konstant förekomst över sommarmånnaderna medan Neoehrlichia ökar kraftigt under sommaren. Vi visar också att infektioner med båda smittorna är relativt vanliga hos skogssork, vilket förklarar den aggregerade förekomsten av båda patogenerna i fästingar (artikel IV). Sammanfattningsvis tyder resultaten på positiva interaktioner mellan Borrelia och Neoehrlichia.

• author: Andersson, Martin
• supervisor: Lars Råberg
• opponent: Tsao, Jean, Michigan State University
• organization: Department of Biology; Molecular Ecology and Evolution Lab (research group)
• publishing date: 2012
• type: Thesis
• publication status: published
• subject: Ecology
• keywords: Borrelia afzelii, ’Candidatus Neoehrlichia mikurensis’, bank vole, Myodes glareolus, multiple infection, tick-borne diseases, vector-borne diseases, competition, facilitation, qPCR
• defense location: Blå Hallen, Ekologihuset, SE-223 62 Lund, Sweden
• defense date: 2012-11-23 09:30:00
• project: Borrelia in rodents
• language: English
• LU publication?: yes
• additional info: The information about affiliations in this record was updated in December 2015. The record was previously connected to the following departments: Animal Ecology (Closed 2011) (011012001)
• id: d9534704-99da-430c-b507-70ba087a77f5 (old id 3158846)
• date added to LUP: 2016-04-04 11:26:34
• date last changed: 2020-09-23 15:19:21